První role Jai Courtney byla v roce 2005 v krátkém filmu Boys Grammar, ve kterém si zahráli také Daniel Feuerriegel a Adam J. Yeend. V roce 2008 si Courtney zahrála v australském seriálu Packed to the Rafters, poté hostovala v populárním seriálu All Saints, v komediálním snímku Do pekla & Bourke a v několika krátkých filmech. V roce 2010 hrál 10 epizod Varra v seriálu Spartakus: Krev a písek, poté si v roce 2012 zahrál ve filmu Jack Reacher s Tomem Cruisem a ve filmu Dobrý den, drahoušku s Brucem Willisem jako syn Johna McClanea, Jack.

V roce 2014 se objevil ve filmu Já, Frankenstein jako Gideon, vůdce armády chrličů, a ve filmu Felony jako Jim Melic.

Courtney hrál Erica, jednoho z vůdců frakce Neohrožených, ve filmu Divergent (2014). Později si zahrál ve filmech Unbroken, kde ztvárnil Hugha „Cup“ Cuppernella, a The Water Diviner jako podplukovník Hughes. Roli Erica si zopakoval v pokračování Divergentní série:

Courtney si zahrál jednu z hlavních rolí, Kyla Reese, v akčním sci-fi filmu Terminátor Genisys. Natáčení filmu Terminátor Genisys začalo na přelomu dubna a května 2014 a do kin byl film uveden 1. července 2015. Courtney pracovala na filmech Terminátor a Insurgent souběžně.

Courtney poskytla doprovodné vokály v písni „All of a Sudden“ skupiny Pinch Hitter z jejich debutového alba When Friends Die in Accidents.

V březnu 2015 se Courtney upsala roli kapitána Boomeranga ve filmu Suicide Squad společnosti Warner Bros./DCEU po boku Willa Smithe, Jareda Leta a Margot Robbie. Natáčení začalo v dubnu 2015 a film byl uveden do kin v srpnu 2016. V roce 2017 si Courtney zahrála titulní postavu v inscenaci Macbeth od Melbourne Theatre Company. Vrací se také k roli kapitána Boomeranga v pokračování filmu Sebevražedný oddíl s názvem The Suicide Squad (Sebevražedný oddíl).