オークブラフスの最初の住人は、マーサズ・ヴィニヤード（Wampanoag name: Noepe）におよそ1万年前から住んでいるWampanoag族であった。 現在のオークブラフにあたる地域は、”Ogkeshkuppe “と呼ばれ、”湿った／濡れた雑木林や森 “という意味であった。
その後、この地域には1642年にヨーロッパ人が入植し、1880年にコテージ・シティとして正式に組み込まれるまでエドガータウンの一部であった。 1907年にオークブラフとして再組織され、ナンタケット湾を見下ろす断崖に沿った樫の木立があったことからこの名が付けられた。
アフリカ系の人々がマーサズ・ヴィンヤードに初めて来たのは1600年代で、ヨーロッパ人入植者の農場で働く奴隷の西アフリカ人であった。 オークブラフ港には、18世紀に解放された奴隷、労働者、船乗りが集まり、地元の白人は彼らに土地を売りました。 奴隷制度が廃止されると、解放された黒人は漁業に従事するようになり、今度はマサチューセッツ本土から黒人がやってきて、ヴィニヤードの人口増加に対応するためにビジネスを始めた。 1800年代には、一部の黒人労働者は裕福な白人家庭の使用人やホテルで働いた。 19世紀末から20世紀にかけて、中産階級の黒人は夏の別荘を買ったり借りたりし、彼らの子孫の多くが毎年戻ってきた。 20世紀初頭には、かつて奴隷だった人々やその子孫が、バプティスト寺院公園で行われる宗教行事に惹かれて周辺に土地を購入した。
ニューヨーク、ボストン、ワシントンから裕福なアフリカ系アメリカ人がオークブラフにやってきた。島の他の町は1960年代まで黒人客の宿やホテルへの宿泊を許可しなかったので、マーサズ・ヴィニヤードの町で唯一黒人観光客を歓迎した町だ。 その多くは、彼らが「オーバル」や「ハイランド」と呼ぶ地域に家を買い求め、ハーレムルネッサンスの作家ドロシー・ウェストは、1995年の小説『ウェディング』（編集は、ヴィニヤードの住人であり、2度の夏をウェストを訪れたダブルデーの編集者ジャクリーン・ケネディ・オナシス）に記している。 1930年代には、地元の黒人の地主たちが、この町を国内で最も有名で高級なアフリカ系アメリカ人のバケーションスポットに変貌させつつあった。 ウェストから道を下ったところにあるオーバルのコテージは、アダム・クレイトン・パウエル・ジュニアが所有しており、北極圏探検家のマシュー・ヘンソンがゲストとして滞在していました。 さらに道を下ると、アフリカ系アメリカ人のバケーションのための最初の宿、シアラーコテージがあります。 奴隷と奴隷所有者の息子であるチャールズ・シアラーによって建てられた。シアラーは、黒人観光客が隔離のために家に泊まることができないのを見て、この宿を建てたのである。 宿の客には、アメリカで初めて自力で大富豪となったマダムCJウォーカー、歌手のポール・ロベソン、エセル・ウォーターズ、リリアン・エヴァンティ、そして作曲家のハリー・T・バーレイなどがいた。
1866年に、ロバート・モリス・コープランドが、ニューイングランドの開発者のグループから、マーサズ・ヴィニヤードに住宅地を計画するために設計を依頼されている。 その場所は、ナンタケット湾を見下ろす、なだらかで樹木のない広大な牧草地で、メソジスト派のキャンプ場として絶大な人気を誇るウェスリアン・グローブと隣接し、「カーペンターズ・ゴシック」の趣あるコテージ、ピケットフェンス、ポケットパークが並ぶ細い通りがカーブを描きながら連なっている場所だった。 キャンプの季節ごとの人気（そして溢れる人口）を利用しようと、開発者たちはオークブラフ・ランド＆ワーフ・カンパニーを設立し、すぐに成功を収めた。 1868年から1871年の間に500区画が販売された。 1868年から1871年の間に500区画が販売された。コープランドは、地域の絶え間ない拡大に対応するため、最終的に3つの計画を作成することになる。
Cottage City、後にOak Bluffsとなる地域を最初に訪れたのはメソジスト教徒で、彼らは毎年夏になるとWesleyan Groveとして知られるオークの木立に集まり、大きなテントと野外で数日間の宗教的「キャンプ集会」を行った。
毎年、家族がこの森に戻ってくると、地面に張ったテントは、木の台の上に張ったテントに変わり、やがて小さな木のコテージになった。 小規模で密集したコテージは、時間の経過とともに精巧になっていきました。 ポーチ、バルコニー、凝ったドアや窓枠が一般的になり、屋根の端には複雑な木製のスクロールワークが装飾として施されるようになったのです。 ジンジャーブレッド」または「カーペンターズゴシック」と呼ばれるコテージ独特の建築様式は、所有者が鮮やかな多色使いでアクセントをつけ、サマーコテージに古風で絵本のような外観を与えていたのです。 ジンジャーブレッド・コテージ」と呼ばれ、19世紀後半にはそれ自体が観光名所となった。 1880年代後半に建てられた、錬鉄製の高い柱に支えられた金属製の屋根で覆われた円形のオープンサイドのパビリオンは、礼拝や地域行事の会場となりました。 キャンプ場のジンジャーブレッドコテージは、歴史的建造物として大切にされていると同時に、非常に高価な不動産でもあります。 その多くは今も家族で所有され、代々受け継がれています。 コテージとタバナクルは、1978年に国家歴史登録財に登録され、2000年には歴史保存ナショナル・トラストに認定され、2005年には米国内務省によって国家歴史的建造物に指定されました。
19世紀の観光客は、本土から汽船で到着し、ショップ、レストラン、アイスクリームパーラー、ダンスホール、バンドコンサート、海辺のプロムナードでの散歩、ナンタケット湾での水泳など、幅広い世俗的アトラクションから選ぶこともできた。 ウェスリーハウスをはじめとするリゾートホテルが海辺と断崖に立ち並ぶ。 一時期、ナローゲージ鉄道がオークブラフの蒸気船埠頭からエドガータウンまで、現在のジョセフシルビア州立ビーチに敷かれた線路に沿って、好奇心旺盛な旅行者を運んでいた。 1884年、コニーアイランドからオークブラフに運ばれたフライングホースカルーセルは、海から数ブロック内陸に設置され、現在も稼働している。 1876年に作られたこの回転木馬は、現在も稼働している最も古いプラットフォーム型回転木馬です。
1873年、ウィリアム・H・ハートがオークブラフ・ランド・アンド・ワーフ・カンパニーから土地を購入し、ハースヘブンという近隣のコミュニティが設立された。 その後、1911年にオークブラフ町とエドガータウンの間にある現在の場所に移転した。