Ecoevolutionary dynamics

進化に関する漸進主義者の見解は、自然選択はほとんど常に非常に弱く、長期にわたって非常に緩やかな変化を引き起こすとするものである。 そのため、淘汰に関する野外や実験室での研究は実を結ばない可能性が高く、進化生物学の最初の100年間はほとんど試みられなかった。 より根本的には、極端な漸進主義は進化を生態学から切り離すものである。 なぜなら、遺伝的変異は、数十世代という短期間での顕著な変化を引き起こすには不十分であるからです。 つまり、どの種も、生態学的研究の期間中は、一定の属性を持つものとみなすことができる。 同時に、進化論には生態学的な文脈がほとんどないことが多い。 特に、選択下の対立遺伝子頻度の動態は、従来、集団サイズが固定（または無限）であると仮定して分析されており、選択の主体が存在量に大きな影響を及ぼさないことを暗示していた

生態学から進化、進化から生態を取り除くことは、両方の分野のための明確な基礎を打ち立てることを可能にする有用な単純化装置であった。 しかし、1950年代以降の自然淘汰の野外研究の成功により、淘汰はしばしば予想以上に強く、環境変化に応じて急速に変化しうることが明らかになった。 つまり、選択によって明らかになった適応度の遺伝的分散は、スクリーニングから推定されたものを大きく上回るのである。 このことは、過去10年間に様々な生物で報告された急速な進化によって、十分に確認されている。 したがって、多くの場合、ストレスや刺激にさらされた集団の動態は、生態学的および進化的な要素、すなわち全体的な存在量の変化と組成の変化の両方を持つことになる。 進化的変化は存在量の傾向によって調節されるかもしれないが、生態学的変化は平均的な特性状態の傾向に反応するかもしれない

生態進化的ダイナミクスには2つの主要な結果がある。 第一は、自然淘汰が作用して特性を修正しても、その集団が絶滅してしまうため、永続的な結果をもたらさないということである。 集団が不可逆的に減少する一方で、悪化する環境に着実に適応していく可能性がある。 もうひとつは、祖先にとって致命的だったはずの環境に適応し、遺伝的変異がなければ絶滅していたはずの個体群が存続することがある。 358>

生態学的プロセスと進化的プロセスの相互作用は、もちろん新しい観察ではなく、この2つの分野が存在する限りずっと評価されてきた。 しかし、ここ数年でより顕著になり、この巻の他の論文でレビューされているように、理論や実験の蓄積を引き寄せてきている。 特に、人為的なストレスの影響を緩和するための進化的救済の可能性については、広く議論されている。 バクテリアによる抗生物質耐性の進化は、進化的救助の優れた例であるが、この用語がこの文脈で使われることはほとんどなかった。 358>

ストレスにさらされた集団のバランスが救済と絶滅のどちらに傾くかは、主に環境の状態、特に悪化の速度と深刻度、そして集団の状態、特に成長における遺伝的変異の利用可能性に左右されます。 これらは強く関連しており、耐性型が存在するかどうかは集団にかかるストレスの深刻さに依存するが、生態学的要因と遺伝的要因は通常別々に扱われる。

環境制約：選択のコスト

成長の条件は数分から千年まで、あらゆる時間スケールで変化している。 環境の状態を最も一般的に説明すると、温度などの物理的要因の分散は時間とともに小さな指数を持つべき乗則として増加し、存在量も同様の法則に従うということである 。 従って、生物は時間の経過とともに、より極端な環境に遭遇することになる。 短期間（一世代内）では、生物は表現型や行動を可塑的に変化させることで対処し、これが生存の最大の決定要因になることもある。 しかし、より長い期間（世代間）においては、淘汰によって平均的な表現型が遺伝的に変化する可能性がある。 純化選択は、突然変異、移民、条件の変動に直面しても、平均的な適応度を日常的に回復させる。 これは、慎重に調査されたいくつかの事例では、子孫と成体の間で数パーセントの平均適応度の上昇を伴うようである。 より長い期間では、条件に持続的な傾向が見られるかもしれない。 なぜなら、どの集団も、過去に経験した条件の方が、将来の新しい、したがってストレスの多い条件よりも適応している可能性が高いからである。 そこで、ストレスに耐性のある系統を増殖させることで、適応度を回復させようとする方向淘汰が働く。 しかし、選択が有効かどうかは、優れた型の利用可能性、中間型の連鎖の存在、有害な突然変異の負荷など、多くの制約に依存している（Barton & Partridgeによるレビュー）

適応速度を制限する人口学的制約に関する最初の体系的調査は、Haldaneの「自然選択のコスト」という考えに基づいていた。 条件の変化に伴い、有益な対立遺伝子が突然変異-淘汰のバランスから準固定へと移行する際、集団内の適応度の低い個体が死亡（または不妊）することによってもたらされるのである。 集団の存続能力にかかる負担は、適応の過程で発生した遺伝子の死（選択のコスト）の数に比例するのである。 ハルデンは3つの主要な結論に達した。 第一に、このコストは淘汰の強さ、つまり環境の悪化の度合いとは無関係である。 第二に、コストは対立遺伝子の初期頻度p0に比例し、例えば優性対立遺伝子の場合、必要な死亡回数は-ln p0にほぼ等しい。 第三に、一度に激しい選択を受ける遺伝子座の数は少なくなければならない。なぜなら、コストは適応度に対して独立した効果を持つ遺伝子座の間で相加的に作用するからである。 Haldaneは、単一の有利な対立遺伝子が固定されるために必要な遺伝的死の数は、一度に集団の大きさの10-30倍に相当すると見積もっている。 358>

この議論では淘汰の人口学的帰結は暗黙の了解となっている：いくつかの遺伝子座で同時に対立遺伝子を固定するために必要な幼若の高い死亡率によって集団が消滅するかもしれないと仮定されている。 しかし，集団の大きさは環境の悪化の結果として直接的には現れないので，コストが悪化の速度に依存しないことがわかる．つまり，集団が絶滅するのではなく，対立遺伝子が本当に固定化されると仮定し，その上でコストを計算している． 密度調節された個体群であれば，非常に高い幼若死亡率でもダメージを受けずに維持できるかもしれないが，個体群調節も同様に無視される（Haldaneはよく知っていた。） 358>

A genetic constraint: genostasis

救助の可能性に影響を与える 2 番目の量は、適切な遺伝的変異の量である。 これは単純にコインの裏返しで、変異の量は悪化の速度と深刻さに反比例します。 ほとんどの場合、適応を促進するのは相対的な体力における遺伝的変異である。 358>

進化生物学における古典的な事例研究の1つに、廃坑の廃棄物処理場に生息する草による重金属耐性の進化がある。 とはいえ、ブラッドショーは、この能力を持つ種はごくわずかであることを強調している。 しかし、ブラッドショーが強調したのは、この能力を持つのはごく一部の種に過ぎないということである。 しかし、いくつかの種の個体群を調査してみると、耐性を進化させた種は、汚染されていない場所で育つ個体群に耐性に関するかなりの遺伝的変異があることが多いのに対して、耐性を進化させなかった種にはそのような変異の蓄積がないことが分かった。 このように、耐性を進化させる能力は、発生源となる個体群にあらかじめ存在する遺伝的変異に依存する。 この資源がなければ、何百万という個体が何世代にもわたってストレスにさらされてきたにもかかわらず、ストレスにさらされた種が適応することはない。 ブラッドショーは、適切な遺伝的変異の欠如によってもたらされるこの進化の慣性を「ジェノスタシス」と呼んだ。

ブラッドショーはまた、新しい遺伝的変異の源が利用可能になると、ジェノスタシスが解消される可能性を指摘した。 彼が挙げた例は、北大西洋の両岸の塩湿地に生育するスパルティナ属のイネ科植物に関わるものである。 Spartina maritimaは西ヨーロッパに、Spartina alternifloraは北アメリカ東部に分布しており、どちらも2n=60と62の稔性を持つ二倍体である。 また、両種とも塩分濃度が比較的低い湿地の上層部でのみ生育する。数千年にわたり、完全な海洋状態から数メートル離れた場所に大きな個体群が生息していたが、両種とも湿地の下層部での生活に適応するようになったのである。 アメリカ産の種は、1820年頃にイギリスの港湾に偶然持ち込まれた。 1870年には、Spartina × townsendiiと名付けられたハイブリッド植物が出現し、低層湿地に侵入した。 この種は2倍体であるが、性的に不稔である。 しかし、その約20年後には、染色体の2倍体化によって新種Spartina anglicaが誕生した。 この種は4倍体の繁殖力を持ち、下層湿原で繁茂している。 358>

極限の重要性

適応には相対適応度の遺伝的変動が必要で、絶対適応度はある仮定のもとでは無視できることがよく知られている。 一方、ジェノスタシスと淘汰のコストは、集団の遺伝的・人口学的能力によって適応がいかに制約されるかを表すものである。 永続的な適応を確保するためには、相対的適応度の変動だけでは不十分であり、集団内に少なくとも一つの生存可能なタイプを包含できるだけの絶対的適応度の変動も必要である。 基本定理は、集団が存在し続けるという暗黙の前提のもとで、平均体力の変化率は体力の加法的遺伝的分散に等しいとする。 また、最も一般的な形として、永久適応には絶対的な体力に十分な量の遺伝的変異が必要であることを示す原理も必要である。 必要な遺伝的変異の量は、環境変化の速度と程度に伴って増加する。 この議論は広く受け入れられる-おそらく自明と見なされる-と思うし、実際、近年開発された変動する環境における進化的救済と選択の理論によって確立されたものである。 悪化する環境や変動する環境における個体群の生態進化学的ダイナミクスは、耐えられる最大変化率に関して、Lynch & Lande , Burger & Lynch , Gomulkiewicz & Holt , Orr & Uncklessらによって議論されてきた。 Gomulkiewicz & Houleはこの文献を総合して、急激あるいは緩やかな環境悪化に伴う進化的救済に必要な遺伝率の臨界レベルの式を導き出した

条件が変化すると、集団のメンバーは成長速度が変化する。 我々は、ほとんどの型が負の成長をするような激しい劣化の場合について懸念している。 種類間の有限な成長率の分布全体は不明であるが、集団の運命はこの分布の極右の尾にのみ依存し、負の指数分布や正規分布を含む大きなクラスの分布では、指数関数的にあるいはより速く減衰する（選択肢はBeiselらによって分析されている）。 フィットネスの推定値もこのような分布に従うことが多い。 シュードモナスの実験室集団で生じるまれな有益な突然変異の適応度は、指数関数的に分布している。 これは固定した有益な突然変異に対してはほぼ正規分布となり、指数関数的な右尾が極めて高い値となる。 ショウジョウバエの染色体ホモ接合体やヘテロ接合体の生存率、酵母の欠失株の増殖も同様に指数関数的な右肩下がりになる。 これは一年生植物や鳥類の自然集団における適応度や生涯生殖成功を特徴づけるものであるが、野外調査ではその変動の多くは環境によるものである。

条件の変化により異なる属性が求められる場合、適応を担う対立遺伝子は稀であると考えられ、最終的に新しい適応を担うものは非常に高い適応度を与えることになる。 このことはGillespie 、によって認識され、彼は対立遺伝子間の適合度の極値の分布に基づく適応の理論を開発した。 この理論はOrrによって拡張され、新しい成長条件に適応した集団において、有益な対立遺伝子が次々と置き換わっていくことを説明するようになった。 ある集団の生存を脅かす破局的な出来事は、長い間隔でしか起こらない可能性が高いが、それが起こると、その集団のその後の歴史に決定的な影響を与える。なぜなら、生き残った耐性型はそれまで非常に稀であったかもしれないからである。 このように、ある集団の長期的な運命は、環境と遺伝的変異の極値によって支配されることが多いのです。 このことは、現在の集団遺伝学の理論に、絶対的な体力の分布を明示的に考慮することで補完する必要があることを示唆している。 適応が起こるには相対的適応度の変動だけでも十分であるが、永続的適応が進化するには、正の成長率を持つタイプが集団に存在する、あるいはこれから生じるような絶対的適応度の十分な変動が必要である。 適応の説明として成功している極値理論は、進化的救済の遺伝学的解釈として必要な補足原理も提供するかもしれない。

極値の重要性は、任意のレベルの変動に対して、大きな集団ほど極値個体を含みやすいため、適応における重要な要因として集団の大きさを強調している。 塩ストレスにさらされた酵母の実験集団において、一貫して救出が可能な最小の集団サイズは、極値解釈に従って、祖先集団における耐性細胞の数が1つか2つと推定されるものであった。 もちろん、ほとんどの自然界はもっと複雑である。 例えば，ストレス耐性が遺伝性であり，増殖率が繁殖値の分布を意味するような場合にのみ，集団はうまく増殖することになる． 一人の生存者、あるいは数人の生存者からなる非常に小さな集団は、人口統計学的な確率論によって、抵抗力があってもすぐに絶滅してしまうかもしれない． 個体が生き残り、置換率より低いとはいえ子孫を残すことができれば、集団は突然消滅するのではなく、徐々に数を減らし、突然変異や組み換えによって絶滅する前に新しい変異が現れる可能性がある． これらのことを考えると、Gomulkiewicz & Houle が行ったような、より洗練された分析が必要である。 ここで提案する極値的アプローチは、相対的な適応度よりも絶対的な適応度の重要性を強調し、分散よりも範囲が極限状況における選択の結果を決定することを示すのに役立つにすぎない。 第一はゆっくりと減少する集団では突然変異や組換えによって抵抗性の型が生じる機会が多くなることである。 突然変異を起こしやすい個体の数そのものは劣化の速度に依存する。 大きさN0の集団が環境の悪化に伴って指数関数的な増加率r0 < 0を示すと、時間t = -(ln N0)/r0 で絶滅し、この間に生存した個体の総数は-N0/r0である。 どのような実現でも、人口統計学的確率論によってこれらの値のまわりで変動する。 新しい救助突然変異が広まる確率は約2r1で、絶滅前に固定化される救助突然変異の期待数はB = 2N0Uφr1/|r0| であり、少なくとも1つが広まるポアソン確率はP = 1 – exp(-B) となる。 残念ながら、ϕの信頼できる推定値はほとんどなく、それがストレスのレベルを表す r0 とどのように関連しているかについてもほとんど理解されていないが、これは救助のかなりの確率を生み出すかもしれない。

第二に、成長の条件は突然崩壊するのではなく、多かれ少なかれ長期にわたって悪化することが多い。 集団は徐々に増大するストレスに徐々に適応できるため、生き残る可能性が高くなる。 この一般的な状況は、加法的遺伝的変異の一定のストックによって集団が追跡する、移動する最適な表現型としてモデル化されてきた。 358>

悪化の初期段階において、集団は軽度のストレス条件には容易に適応できるかもしれないが、ストレスのレベルが高くなるにつれて、集団の成長速度に正の遺伝的相関が生じ、悪化する環境に適応する。 劣化が十分に遅ければ、原因となる1つまたは複数の対立遺伝子は高い頻度で拡散する。 つまり、現在の軽いストレスでの成長と近い将来経験するであろうより厳しいストレスでの成長との間には遺伝的相関があると考えられる。 その結果、より強いストレスがかかっても、以前に軽いストレスに反応して広がった対立遺伝子のおかげで、その集団は存続することができる。 この突然変異は、新しい体制でも有益であるが、次の段階でのさらに厳しいストレスでも成長できるように、その能力をいくらか向上させる。 このようにして、耐性の限界は、現在の条件下での選択に対する直接的な反応と歩調を合わせて前進していくのである。 この前進の速度は、有益な突然変異が置換される速度（これは、成功した突然変異が出現するまでの待ち時間と、それが集団内に広がるのに要する時間によって支配される）と、最初に現れたときの条件とそれが広がったときの条件における成長の遺伝的相関関係という二つの量によって決定される。 358>

置換率は突然変異の供給率に依存し、それが待ち時間に影響を与えることによって、集団の大きさとともに増加する。 このことは、ストレスレベルを継続的に増加させた実験集団を繁殖させ、定期的に祖先に致死的なレベルで生存を確認することで実証できる。 大きな集団は致死的なストレスに対してより迅速に、より大きな効果を持つ突然変異によって適応する。 原理的には、この効果はクローン干渉によって大きな集団では減衰するが、実際には適応の速度は非常に広い範囲にわたって集団サイズのべき乗関数である。 人工淘汰実験でも同様のパターンがあり、特性値の向上は実験の程度（淘汰された個体数の対数に世代数をかけたもの）に関係する。 358>

2つの環境における成長の遺伝的相関は、物理的な単位あるいは平均成長の差という点で、その格差に依存する。 クラミドモナスを用いた2つの実験では、植物成長の遺伝的相関は、特性が非常に似ている環境のペアではほぼ+1、寛容な環境と高ストレスの環境の比較ではほぼ0と直線的に減少した 。 358>

徐々に悪化する環境を経験した大きな集団は、しばしば致死的な条件への適応に成功するようである。 これはおそらく、亜致死条件下で有益な対立遺伝子が広まる時間がより長くなるためと思われる。

救助の不確実性

集団が致死的ストレスに適応するかどうかは、表現型の変異、遺伝率、遺伝相関のパターン、繁殖システム、人口動態の確率性、環境悪化の割合、ストレス要因の複雑さ、有益な突然変異の割合、分散、その他の要因に依存すると思われる。 それに応じて、救助の可能性について簡潔で正確な条件を定式化することは困難である。いずれにせよ、関係する数量の多くは自然集団において推定することが非常に困難である。 しかし、個体数の推定は比較的容易であり（少なくとも相対的には）、どのような現実的なシナリオでもその一端を担っている。 これは少し珍しいことで、純化選択も方向性選択も伝統的に遺伝子頻度と相対的フィットネスで説明され、集団サイズはたとえあったとしてもほんのわずかな役割に過ぎないのだ。 突然変異-選択平衡、均衡多型、新規突然変異の確立確率、その他多くの定番の話題はすべて、少なくとも近似的には、関係する個体の数に関係なく分析することができる。 母集団の大きさが進化論で重要な役割を果たすのは、通常、遺伝的ドリフトが中立的で、選択が排除されるか効果がない場合だけである。 358>

個体数が比較的少ない動物や植物における適応は、しばしば常在する遺伝的変異の量に依存する。 進化的救済のための重要な基準は、その後、フィットネスのための繁殖値の範囲であり、これは遺伝的変異と集団の大きさの両方に依存することになる。 ジェノスタシスの例は、これがしばしば厳しい条件であることを示唆している。 地球規模の気候変動への適応に関する先見の明のある論文で、ブラッドショー & マクネリーは次のように書いています：

20年後にこの声明を改善することは難しい。 そして進化的救済のための決定的な基準は、最も単純なケースでは有益な突然変異率と集団サイズの積が少なくともユニットを超えなければならないような、フィットネスに対する突然変異の供給率である。 バクテリア、微生物、菌類の大集団は、その巨大な集団による緩衝効果で、絶滅からほとんど免れているとみなされることがある。 大きな個体群は、小さな個体群を持つ大きな生物よりも、厳しい物理的ストレスに永久に適応する可能性が高いことは明らかであり、実験的な微生物系における救済の実証も明らかである。 しかし、どんなに大きな個体群であっても、その構成員全員が環境の変化から直ちに、かつ平等に影響を受けるため、非常に大きな個体群であっても、救助は決して保証されたものではない。 例えば、大腸菌の実験室集団は高温に容易に適応し、32℃で培養した株を42℃に移すと、有益な突然変異が広がって救済されることがある。 しかし、これらの株も42℃で2000世代増殖させた株も、44℃では安定した増殖ができなかった。しかし、50℃まではある程度の生存率の向上が見られることが多い 358>

微生物集団は、環境が何世代にもわたってゆっくりと悪化しても、適応できないことがある。 例えば、カナダの多くの湖の植物プランクトン群集は、サドベリーのニッケル製錬所のプルームによる汚染で酸性化と金属濃度の上昇にさらされた。 pH7からpH5まで下がると、藻類の多様性は約55種から34種に減少し、さらにpH4.5まで下がると、12種しか残らなくなり、pH4では耐性クロレラの疎な集団しか残らなかった。 これは、ある種が他の種に置き換わったからではなく、全体の存在量が種の多様性よりも速く減少したためである。 一部の種は、低pHと高濃度の金属に対する耐性を進化させ、その結果、存続することができた。 しかし、1湖あたり1010個の個体群が約20年間、徐々に増加するストレスにさらされたにもかかわらず、ほとんどの種は生き延びることができなかった。 358>

ストレスを受けた集団が生き残る道筋として進化的救済を求めた当初の熱意は、おそらく最近になって和らぎ、より懐疑的な見通しと可塑性の役割が大きくなってきたと思われる。 最も現実的な予測は、徐々に悪化する環境にうまく適応する種、特に非常に豊富な種が多く存在する一方で、そうでない種も多く存在するということだろう。 しかし、環境の悪化に適応した個体群の進化的な動態を調査することは、まだほとんど始まっていない。これまでに判明したことは、実験室や野外での新たな実験計画を刺激するものでしかないのだ。

脚注

テーマイシュー「Evolutionary rescue in changing environments」への15の投稿から1つを選択した。 無断転載禁止。