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Rypien trascorse i suoi primi due anni da professionista sulla lista riservata degli infortunati dei Redskins, prima con un ginocchio malandato nel 1986, poi con un male alla schiena nel 1987. Guardò da bordo campo mentre i Redskins vincevano il Super Bowl XXII sotto l’allenatore Joe Gibbs nel gennaio 1988 dietro il quarterbacking del veterano Doug Williams.
Rypien divenne la seconda linea dopo che Jay Schroeder, che aveva perso il suo lavoro per Williams alla fine della stagione 1987, fu scambiato con i Los Angeles Raiders. Nella settimana 4 contro gli appena trasferiti Phoenix Cardinals, Rypien ebbe la sua prima opportunità di iniziare per un Williams infortunato e lanciò per 303 yard e due touchdown in una sconfitta 30-21. In sei partenze, andò 3-3 e apparve in nove partite complessive, compresa una partita da quattro touchdown nella rivincita contro i Cardinals. Lanciò per 1.730 yard in quelle partite e finì con tre touchdown in più di Williams, con un conteggio di 18-15.
Nominato titolare per il 1989 davanti all’infortunato e invecchiato Williams, Rypien emerse come un quarterback stellare mentre lanciava per 3.768 yard con 22 touchdown e condusse i Redskins a un record di 10-6. La squadra mancò i playoff, ma Rypien ricevette un’offerta come sostituto per Joe Montana e Don Majkowski nel Pro Bowl di quell’anno (l’allenatore della NFC John Robinson scelse di portare solo un sostituto per infortunio per il suo previsto quarterback titolare e #2).
Rypien era meglio conosciuto per la sua fenomenale precisione come passatore profondo.
Una battuta ricorrente tra gli scrittori sportivi di Washington era che Rypien poteva lanciare solo “papere” in un gioco di dieci yard di catch in corso durante il riscaldamento, ma lanciava una palla profonda così bella e precisa che da 60 yard di distanza, poteva giocare a catch con qualcuno seduto. Secondo l’ex capo allenatore Joe Gibbs, “i lanci da bordo campo di Rypien vacillavano e non erano molto belli. Ma quell’uomo poteva seriamente lanciare la roba profonda”. Un articolo di Sport Magazine del 1992 lo definì uno dei migliori passatori profondi di sempre.
1991 fu la migliore stagione di Rypien; lanciò per 3.564 yard e 28 touchdown con 11 intercetti, portando i Redskins al Super Bowl XXVI dopo aver registrato un record di 14-2 nella stagione regolare. Fu nominato MVP (Most Valuable Player) della partita, passando per 292 yard e 2 touchdown e portando la sua squadra alla vittoria 37-24 sui Buffalo Bills. Rypien, nativo di Calgary, Alberta, Canada, divenne il primo giocatore nato all’estero a guadagnare questo onore. Rypien fu nominato al Pro Bowl sia nel 1989 che nel 1991.
Rypien fu uno dei tanti giocatori a beneficiare del successo della squadra dopo la stagione del campionato. I Redskins lo firmarono per un accordo di 3 anni e 9 milioni di dollari entrando nella stagione 1992. Tuttavia, la squadra lottò contro l’età e gli infortuni e finì la stagione regolare con un record di 9-7, facendo a malapena i playoff. Le sue yard di passaggio furono un rispettabile 3.282 yard, ma il suo passer rating scese da 97,9 nel 1991 a 71,7 nel 1992 e i suoi intercetti superarono i suoi touchdown 17-13. Anche se una prestazione di squadra dominante nei playoff portò alla vittoria sui Minnesota Vikings in una trasferta della NFC Wild Card, i Redskins alla fine persero su un campo piovoso e fangoso in una livida partita contro i San Francisco 49ers, e l’era di Rypien era essenzialmente finita. Sotto il nuovo capo allenatore Richie Petitbon, Rypien ebbe il suo miglior training camp nel 1993 e le aspettative erano alte dopo una vittoria nel Monday Night contro i Dallas Cowboys, campioni in carica del Super Bowl. Tuttavia, Rypien si infortunò al ginocchio nella settimana 2 contro gli Arizona Cardinals e la squadra iniziò un precipitoso scivolamento verso un finale di stagione di 4-12.
Quando fu abbastanza sano per tornare, Rypien eseguì un servizio spot, condividendo il tempo con il neoacquisto Rich Gannon. I Redskins assunsero Norv Turner come capo allenatore nel 1994. Rypien partecipò agli allenamenti offseason, ma la squadra lo liberò dal suo contratto. Continuò a diventare una riserva, servendo con i Cleveland Browns nel 1994, i St. Louis Rams nel 1995 e 1997, e i Philadelphia Eagles nel 1996. Il suo ultimo passaggio da touchdown NFL arrivò in soccorso del quarterback degli Eagles Ty Detmer, un passaggio da 8 yard a Irving Fryar a cinque secondi dalla fine in una sconfitta 37-10 contro gli Indianapolis Colts. Firmò con gli Atlanta Falcons per la stagione 1998 ma non arrivò mai ad Atlanta. La morte di suo figlio per un tumore maligno al cervello quell’agosto causò l’abbandono di Rypien.
Rypien tornò al football con i Colts nel 2001. Nell’agosto 2002, Rypien fu firmato dai Seattle Seahawks come quarterback di riserva, giocò in due partite di preseason e finì 13 su 21 passando per 97 yard, ma fu tagliato all’inizio di settembre. La sua ultima partita da professionista fu il 10 giugno 2006; come parte di un concerto promozionale, Rypien giocò una partita per i Rochester Raiders della Great Lakes Indoor Football League.
In 11 stagioni NFL, Rypien completò 1.466 di 2.613 passaggi per 18.473 yard e 115 touchdown, con 88 intercetti. Corse 127 volte per 166 yard e 8 touchdown.