Eco-evolutionaire dynamiek

De gradualistische visie op evolutie is dat natuurlijke selectie bijna altijd zeer zwak is, en zeer geleidelijke veranderingen veroorzaakt over lange perioden van tijd. Hieruit volgt dat veld- en laboratoriumstudies van selectie waarschijnlijk vruchteloos zijn, en gedurende de eerste honderd jaar van de evolutiebiologie werden er zeer weinig pogingen daartoe ondernomen. Meer fundamenteel, extreem gradualisme ontkoppelt evolutie van ecologie. Het impliceert dat ecologische processen bestudeerd kunnen worden zonder verwijzing naar natuurlijke selectie, althans bij benadering, omdat genetische variatie ontoereikend is om merkbare veranderingen teweeg te brengen op de korte termijn van enkele tientallen generaties. Elke soort kan dan worden beschouwd als hebbende een vaste set van eigenschappen gedurende de periode van een ecologische studie. Tegelijkertijd was de evolutietheorie vaak vrijwel verstoken van een ecologische context. In het bijzonder werd de dynamiek van allelfrequentie onder selectie conventioneel geanalyseerd door aan te nemen dat de populatiegrootte vast (of oneindig) is, hetgeen impliceert dat agenten van selectie geen merkbaar effect op abundantie hebben.

Het verwijderen van evolutie uit ecologie, en ecologie uit evolutie, waren nuttige vereenvoudigingsmiddelen die het mogelijk maakten om verschillende grondslagen voor beide gebieden te leggen. Het succes van de veldstudies van natuurlijke selectie na de jaren 1950 maakte echter duidelijk dat selectie vaak veel sterker was dan verwacht, en snelle veranderingen kon veroorzaken als reactie op veranderingen in het milieu. Dat wil zeggen dat de genetische variatie in fitheid die door selectie aan het licht wordt gebracht, veel groter is dan de variatie die door middel van schermen wordt geschat. Dit is in het afgelopen decennium ruimschoots bevestigd door berichten over snelle evolutie in een breed scala van organismen. In veel gevallen zal de dynamiek van een populatie die aan stress of een stimulus wordt blootgesteld zowel ecologische als evolutionaire componenten hebben: een algemene verschuiving in abundantie en een verandering in samenstelling. Evolutionaire verandering kan worden gemoduleerd door een trend in abundantie, terwijl ecologische verandering kan reageren op een trend in gemiddelde karaktertoestand.

Eco-evolutionaire dynamiek heeft twee belangrijke gevolgen. De eerste is dat natuurlijke selectie kan optreden om kenmerken te wijzigen en toch geen blijvend resultaat heeft omdat de populatie uitsterft. Het is heel goed mogelijk dat een populatie zich steeds beter aanpast aan een verslechterend milieu, terwijl de overvloed onomkeerbaar afneemt. Het tweede is dat populaties zich kunnen aanpassen aan omstandigheden die dodelijk zouden zijn geweest voor hun voorouders, waardoor de populatie kan blijven bestaan terwijl zij bij afwezigheid van genetische variatie zou zijn uitgestorven. Dit is het fenomeen van evolutionaire redding.

De wisselwerking tussen ecologische en evolutionaire processen is natuurlijk geen nieuwe observatie: zij wordt al gewaardeerd zolang de twee gebieden bestaan. Het is echter de laatste jaren meer op de voorgrond getreden en heeft een groeiende hoeveelheid theorie en experimenten opgeleverd, die in de andere artikelen in deze bundel worden besproken. Met name het potentieel van evolutionaire redding om de effecten van antropogene stress te verzachten is uitgebreid besproken. Ook dit idee is geenszins nieuw: de evolutie van antibioticaresistentie bij bacteriën is een uitstekend voorbeeld van evolutionaire redding, hoewel de term in deze context zelden werd gebruikt. De algemeenheid van het proces wordt echter met hernieuwde kracht onderzocht, misschien in de hoop dat het kan helpen om de golf van uitsterving te matigen die volgens sommigen zal volgen op wereldwijde milieuveranderingen.

Of de balans doorslaat in de richting van redding of uitsterving voor een populatie die aan een stress wordt blootgesteld, hangt in de eerste plaats af van de toestand van het milieu, en met name van de snelheid en de ernst van de verslechtering, en van de toestand van de populatie, en met name van de beschikbaarheid van genetische variatie in de groei. Deze zijn sterk met elkaar verbonden – het bestaan van resistente types hangt af van de ernst van de stress die op een populatie wordt uitgeoefend – maar ecologische en genetische factoren worden gewoonlijk afzonderlijk behandeld.

Een milieubeperking: de kosten van selectie

De omstandigheden van de groei veranderen op alle tijdschalen, van minuten tot millennia. De meest algemene beschrijving van de toestand van het milieu is dat de variantie van fysische factoren zoals temperatuur in de tijd toeneemt als een machtswet met een kleine exponent , en de abundantie volgt een soortgelijke regel . Dit betekent dat organismen in de loop van de tijd met steeds extremere omstandigheden te maken krijgen. Over korte perioden (binnen één enkele generatie) kunnen zij zich aanpassen door plastische verandering van fenotype of gedrag, en dit kan de doorslaggevende factor zijn voor overleving. Over langere perioden (tussen generaties) kan selectie echter een erfelijke verandering in het gemiddelde fenotype teweegbrengen. Zuiverende selectie herstelt routinematig de gemiddelde fitness ten overstaan van mutatie, immigratie en fluctuerende omstandigheden. In de weinige gevallen die zorgvuldig zijn onderzocht, lijkt dit neer te komen op een toename van de gemiddelde fitheid met enkele procenten tussen nakomelingen en volwassenen. Over langere perioden kunnen er aanhoudende trends in de omstandigheden zijn. Veranderingen zijn meestal ten nadele, omdat een populatie waarschijnlijk beter is aangepast aan de omstandigheden die zij in het verleden heeft ervaren dan aan de nieuwe en dus stressvolle omstandigheden van de toekomst. Richtinggevende selectie zal dan optreden om de aanpassing te herstellen door de verspreiding van lijnen die resistent zijn tegen de stress. Of selectie al dan niet doeltreffend is, hangt echter af van een groot aantal beperkingen, waaronder de beschikbaarheid van superieure types, het bestaan van een keten van tussenvormen, de belasting met schadelijke mutaties, enzovoort (besproken door Barton & Partridge ).

Het eerste systematische onderzoek naar de demografische beperkingen die de aanpassingssnelheid beperken, was gebaseerd op Haldane’s notie van een ‘kost van natuurlijke selectie’ . De overgang van een gunstig allel van mutatie-selectie evenwicht naar quasi-fixatie, na een verandering in de omstandigheden, wordt bewerkstelligd door de dood (of steriliteit) van slecht aangepaste individuen in de populatie. De druk die wordt uitgeoefend op het vermogen van de populatie om te overleven is evenredig met het aantal genetische sterfgevallen – de kosten van selectie – die zich tijdens het aanpassingsproces voordoen. Haldane kwam tot drie belangrijke conclusies. Ten eerste zijn de kosten onafhankelijk van de intensiteit van de selectie en dus van de snelheid van de achteruitgang van het milieu. Ten tweede zijn de kosten evenredig met de initiële frequentie p0 van het allel; voor een dominant allel, bijvoorbeeld, is het aantal vereiste sterfgevallen ongeveer gelijk aan -ln p0. Ten derde moet het aantal loci dat op een bepaald moment intense selectie ondergaat klein zijn, omdat de kosten additief zijn voor loci met onafhankelijke effecten op de fitness. In het algemeen schatte Haldane dat het aantal genetische sterfgevallen dat nodig is voor de fixatie van één enkel gunstig allel 10-30 maal de omvang van de populatie op een bepaald moment zou bedragen. Vandaar dat selectie waarschijnlijk zal worden afgeremd door de beperkte capaciteit van de populatie om de ontbrekende individuen te vervangen.

De demografische gevolgen van selectie zijn slechts impliciet in dit argument: er wordt verondersteld dat populaties zouden kunnen uitsterven door het hoge sterftecijfer van juvenielen dat vereist is voor allelfixatie op verscheidene loci tegelijk. De omvang van de populatie blijkt echter niet rechtstreeks het gevolg te zijn van de achteruitgang van het milieu, en daarom blijken de kosten onafhankelijk te zijn van de snelheid van de achteruitgang – er wordt aangenomen dat het allel inderdaad gefixeerd raakt, en niet dat de populatie uitsterft, omdat de kosten op die basis berekend worden. Populatie-regulatie wordt eveneens genegeerd, hoewel populaties met dichtheidsregulatie in staat kunnen zijn een zeer hoge juvenielensterfte te handhaven zonder schade op te lopen (zoals Haldane zich terdege bewust was; zie Nunney ). Niettemin heeft het concept van de selectiekosten een duidelijk verband gelegd tussen het vermogen om zich voort te planten en het vermogen om te evolueren.

Een genetische beperking: genostasis

De tweede grootheid die de waarschijnlijkheid van redding beïnvloedt, is de hoeveelheid geschikte genetische variatie. Dit is gewoon het omgekeerde van de medaille: de hoeveelheid variatie zal omgekeerd evenredig zijn met de snelheid en de ernst van de achteruitgang. In de meeste contexten is het de genetische variatie in relatieve fitness die de aanpassing voedt. Voor een populatie die dodelijke stress ondervindt, is genetische variatie in absolute fitness echter van cruciaal belang, omdat aanpassing niet blijvend zal zijn tenzij het meest geschikte genotype een positieve groeisnelheid heeft in de nieuwe groeiomstandigheden.

Een van de klassieke casestudies in de evolutionaire biologie is de evolutie van tolerantie voor zware metalen door grassen die leven op de afvalbergen van verlaten mijnen. Bradshaw benadrukte echter dat slechts een paar soorten dit vermogen hebben. De meeste soorten ontwikkelen nooit een noemenswaardig niveau van tolerantie en zijn afwezig op de verontreinigde terreinen. Door populaties van verschillende soorten te onderzoeken kon worden aangetoond dat de soorten die tolerantie ontwikkelden vaak aanzienlijke genetische variatie voor tolerantie hadden in populaties die op niet-verontreinigde locaties groeiden, terwijl soorten die er niet in slaagden tolerantie te ontwikkelen een dergelijk reservoir van variatie niet hadden. Het vermogen om tolerantie te ontwikkelen hing dus af van reeds bestaande genetische variatie in de bronpopulaties. Zonder deze bron werden de aan de stress blootgestelde soorten nooit aangepast, ook al waren vele miljoenen individuen gedurende vele generaties blootgesteld. Bradshaw noemde deze evolutionaire inertie, teweeggebracht door het gebrek aan geschikte genetische variatie, ‘genostasis’.

Bradshaw wees er ook op dat genostasis kan oplossen wanneer een nieuwe bron van genetische variatie beschikbaar komt. Het voorbeeld dat hij geeft betreft grassen van het geslacht Spartina die groeien in zoutmoerassen aan beide zijden van de Noord-Atlantische Oceaan. Spartina maritima komt voor in West-Europa en Spartina alterniflora in Oost-Noord-Amerika; beide zijn vruchtbare diploïden met 2n = 60 en 62, respectievelijk. Zij groeien ook beide alleen in de bovenste zone van het moeras, waar de zoutconcentratie betrekkelijk laag is: hoewel grote populaties duizenden jaren lang op enkele meters afstand van volledig mariene omstandigheden hebben geleefd, hebben geen van beide soorten zich aangepast aan het leven in de onderste zone van het moeras. De Amerikaanse soort werd rond 1820 per ongeluk in Britse havens geïntroduceerd. Tegen 1870 waren er hybride planten verschenen, Spartina × townsendii genaamd, die het lager gelegen moerasgebied binnenvielen. Deze vorm is diploïd maar seksueel steriel. Ongeveer 20 jaar later was er echter een nieuwe soort, Spartina anglica, ontstaan door chromosoomverdubbeling. Het is een vruchtbare tetraploïde en gedijt goed in het lagere moeras. Een langdurige genetische beperking kan dus in uitzonderlijke omstandigheden worden overwonnen wanneer genomen worden geremodelleerd.

Het belang van extremen

Het is algemeen bekend dat aanpassing genetische variatie in relatieve fitness vereist, terwijl absolute fitness, onder bepaalde veronderstellingen, kan worden genegeerd. Genostase en de kosten van selectie daarentegen drukken uit hoe aanpassing wordt beperkt door de genetische en demografische capaciteit van populaties. Variatie in relatieve fitness is niet voldoende om permanente aanpassing te verzekeren; er moet ook voldoende variatie in absolute fitness zijn om tenminste één levensvatbaar type binnen een populatie te omvatten. De fundamentele stelling stelt dat de veranderingssnelheid van de gemiddelde fitness gelijk is aan de additieve genetische variantie van fitness , met de impliciete veronderstelling dat de populatie blijft bestaan. Wij hebben ook een principe nodig dat in zijn meest algemene vorm stelt dat permanente aanpassing een adequate hoeveelheid genetische variatie in absolute fitness vereist. De vereiste hoeveelheid genetische variatie neemt toe met de snelheid en de ernst van de veranderingen in het milieu. Ik geloof dat dit argument algemeen zal worden aanvaard – misschien als vanzelfsprekend zal worden beschouwd – en dat het inderdaad is vastgesteld door de theorie van evolutionaire redding en selectie in fluctuerende omgevingen die onlangs is ontwikkeld. De eco-evolutionaire dynamiek van populaties in verslechterende of fluctuerende milieus, met betrekking tot de maximale snelheid van verandering die kan worden weerstaan, is besproken door Lynch & Lande , Burger & Lynch , Gomulkiewicz & Holt , Orr & Unckless en anderen. Gomulkiewicz & Houle heeft deze literatuur samengevat en uitdrukkingen afgeleid voor het kritieke niveau van erfelijkheid dat vereist is voor evolutionaire redding na abrupte of geleidelijke verslechtering van het milieu.

Wanneer de omstandigheden veranderen, zullen de leden van de populatie variëren in groeisnelheid. Wij houden ons bezig met het geval van ernstige verslechtering, waarin de meeste soorten een negatieve groei vertonen. De volledige verdeling van de eindige groeisnelheid over de typen is onbekend, maar het lot van de populatie hangt alleen af van de uiterste rechterstaart van deze verdeling, die voor een grote klasse van verdelingen, waaronder de negatieve exponentiële en normale verdelingen, exponentieel of sneller afneemt (alternatieven worden geanalyseerd door Beisel et al. ). Schattingen van de fitness volgen vaak een dergelijke verdeling. De fitness van zeldzame gunstige mutaties in laboratoriumpopulaties van Pseudomonas is exponentieel verdeeld. Dit wordt ongeveer normaal voor vaste gunstige mutaties , met een exponentieel-achtige rechterstaart van extreem hoge waarden. De levensvatbaarheid van chromosomale homozygoten en heterozygoten bij Drosophila en de groei van deletiestammen bij gist hebben eveneens exponentiële-achtige rechte staarten. Dit kenmerkt ook fitness en levenslang reproductief succes in natuurlijke populaties van eenjarige planten en vogels , hoewel in veldstudies veel van de variatie omgevingsvariatie is.

De allelen die verantwoordelijk zijn voor aanpassing zullen waarschijnlijk zeldzaam zijn wanneer veranderde omstandigheden andere attributen vereisen, en degenen die uiteindelijk verantwoordelijk zijn voor hernieuwde aanpassing zullen uitzonderlijk hoge fitness verlenen. Dit werd erkend door Gillespie , die een theorie van aanpassing ontwikkelde gebaseerd op de distributie van extreme waarden van fitness onder allelen. Deze theorie werd uitgebreid door Orr om de opeenvolgende substitutie van gunstige allelen te beschrijven in een populatie die zich aanpast aan nieuwe groeiomstandigheden. Een catastrofale gebeurtenis die het voortbestaan van een populatie bedreigt, zal zich waarschijnlijk slechts met grote tussenpozen voordoen, maar wanneer zij zich voordoet, zal zij een beslissend effect hebben op de verdere geschiedenis van die populatie, omdat de resistente types die overleven voorheen zeer zeldzaam kunnen zijn geweest. Het lot van een populatie op lange termijn zal dus vaak worden bepaald door de extreme waarden van de genetische en milieuvariatie. Dit suggereert dat de huidige populatiegenetische theorie moet worden aangevuld met expliciete aandacht voor de verdeling van absolute fitness. Variatie in relatieve fitness alleen is voldoende om aanpassing te laten plaatsvinden, maar voldoende variatie in absolute fitness, zodanig dat typen met positieve groeisnelheden in de populatie bestaan of zullen ontstaan, is noodzakelijk om permanente aanpassing te laten evolueren. De extreme-waardetheorie die succesvol is geweest als een verslag van aanpassing zou ook het aanvullende principe kunnen leveren dat nodig is als een genetische interpretatie van evolutionaire redding.

Het belang van extremen benadrukt de populatiegrootte als een cruciale factor in aanpassing, omdat voor elk gegeven niveau van variatie grotere populaties meer kans hebben om extreme individuen te bevatten. In experimentele gistpopulaties onderworpen aan zoutstress, was de minimale populatiegrootte voor consistente redding die waarbij het aantal resistente cellen in de voorouderlijke populatie geschat werd op één of twee , in overeenstemming met een extreme-waarde interpretatie. De meeste natuurlijke systemen zullen natuurlijk gecompliceerder zijn. De populatie zal zich bijvoorbeeld alleen dan met succes vermeerderen als de stressresistentie erfelijk is, zodat de groeisnelheid verwijst naar de verdeling van de kweekwaarden . De zeer kleine bevolking die één overlevende, of een paar overlevenden omvat, kan spoedig uitsterven, ondanks zijn weerstand, door demografische stochasticiteit. Als de individuen kunnen overleven en nakomelingen produceren, zij het aan minder dan vervangingssnelheid, zal de bevolking geleidelijk in aantallen verminderen eerder dan abrupt te verdwijnen, zodat de nieuwe variatie vóór uitsterven door mutatie of recombinatie kan verschijnen. Al deze overwegingen vereisen een meer verfijnde analyse, zoals die welke door Gomulkiewicz & Houle wordt gegeven. De extreme-waarde benadering die hier wordt voorgesteld dient alleen om het belang van absolute in plaats van relatieve fitness te benadrukken, en om te laten zien hoe het bereik in plaats van de variantie het resultaat van selectie in extreme omstandigheden bepaalt.

Progressieve aanpassing in verslechterende omgevingen

Het aantal individuen dat aan selectie wordt blootgesteld kan om twee redenen groter zijn dan de huidige populatiegrootte. De eerste is dat er meer gelegenheid zal zijn voor resistente typen om te ontstaan door mutatie of recombinatie in langzaam afnemende populaties. Het aantal individuen dat aan mutatie blootstaat, hangt zelf af van de snelheid waarmee de populatie achteruitgaat. Als een populatie van grootte N0 een exponentiële toenamesnelheid r0 < 0 heeft ten gevolge van verslechtering van het milieu, zal zij uitsterven op tijdstip t = -(ln N0)/r0, terwijl het totale aantal individuen dat gedurende deze periode heeft geleefd -N0/r0 is. Elke realisatie zal door demografische stochastiek rond deze waarden schommelen. Stel dat reddingsmutaties met r1 > 0 een fractie ϕ zijn van de totale genomische mutatiesnelheid U. De kans dat een nieuwe reddingsmutatie zich verspreidt is ongeveer 2r1 en het verwachte aantal reddingsmutaties dat voor uitsterven vastligt is dan B = 2N0Uϕr1/|r0|, en de Poisson-kans dat ten minste één mutatie zich verspreidt is P = 1 – exp(-B) . Dit kan een aanzienlijke kans op redding opleveren, hoewel we helaas weinig betrouwbare schattingen van ϕ hebben en weinig inzicht in hoe het verband is met r0, dat het stressniveau uitdrukt.

Ten tweede zullen de groeivoorwaarden vaak over een min of meer lange periode verslechteren in plaats van abrupt in te storten. De populatie heeft meer kans om te overleven omdat zij zich geleidelijk kan aanpassen aan de geleidelijk toenemende stress. Deze veel voorkomende situatie is gemodelleerd als een bewegend optimaal fenotype dat de populatie volgt op grond van een constante voorraad additieve genetische variatie. In meer mechanistische termen kan aanpassing aan een verslechterend milieu het gevolg zijn van de positieve genetische correlatie tussen groeisnelheden bij verschillende stressniveaus.

In de beginfase van de verslechtering kan de populatie zich gemakkelijk aanpassen aan milde stressomstandigheden. Het verantwoordelijke allel of de verantwoordelijke allelen zullen zich tot een hoge frequentie verspreiden, op voorwaarde dat de achteruitgang voldoende traag verloopt. Het is onwaarschijnlijk dat zij precies specifiek zijn voor een bepaald stressniveau, en waarschijnlijk zullen zij enige bescherming bieden bij iets hogere stressniveaus; dat wil zeggen dat er een genetische correlatie zal zijn tussen groei bij de huidige milde stress en groei bij de ernstiger stress die in de nabije toekomst zal worden ervaren. Bijgevolg kan de populatie, wanneer de strengere stress wordt opgelegd, overleven dankzij allelen die zich eerder hebben verspreid als reactie op mildere stress. Deze vormen op hun beurt een basis voor verdere mutaties die gunstig zijn in het nieuwe regime, maar die eveneens een iets groter vermogen hebben om te groeien in de nog ernstiger stress van de volgende fase van verslechtering. Op deze manier gaat de tolerantiegrens gelijk op met de directe reactie op selectie in de huidige omstandigheden. De mate van vooruitgang hangt af van twee grootheden: de snelheid waarmee gunstige mutaties worden gesubstitueerd, die wordt bepaald door de wachttijd vóór het verschijnen van een succesvolle mutatie en de tijd die nodig is voor de verspreiding ervan door de populatie, en de genetische correlatie van de groei onder de omstandigheden waarin de mutatie voor het eerst verschijnt en die waarin zij zich heeft verspreid. Als dit de snelheid van verslechtering van het milieu overtreft, zal de populatie blijven bestaan.

De substitutiesnelheid hangt af van de mutatie-aanbodsnelheid, via het effect daarvan op de wachttijd, en neemt daardoor toe met de populatiegrootte. Dit kan worden aangetoond door experimentele populaties te vermeerderen met een voortdurend toenemend stressniveau en hen periodiek te testen op overleving op een niveau dat dodelijk is voor de voorouder. Grotere populaties passen zich sneller aan dodelijke stress aan en door mutaties van groter effect. In principe wordt dit effect in grote populaties afgezwakt door klonale interferentie, maar in de praktijk is de aanpassingssnelheid een machtsfunctie van de populatiegrootte over een zeer breed bereik. Een soortgelijk patroon doet zich voor bij kunstmatige selectie-experimenten, waar de vooruitgang in karakterwaarde gerelateerd is aan de omvang van het experiment (log van het aantal geselecteerde individuen vermenigvuldigd met het aantal generaties). Het is dus waarschijnlijk dat de reddingsfrequentie toeneemt met de populatiegrootte in verslechterende milieus, zoals dat ook gebeurt wanneer een stress plotseling wordt toegepast.

De genetische correlatie van de groei in twee milieus hangt af van hun dispariteit, hetzij in fysische eenheden, hetzij in termen van het verschil in gemiddelde groei. In twee experimenten met Chlamydomonas daalde de genetische correlatie van de vegetatieve groei lineair van bijna +1 voor paren van milieus met zeer gelijksoortige kenmerken tot ongeveer nul voor vergelijkingen van permissieve en sterk stressvolle milieus. Er is dus een aanzienlijke genetische correlatie tussen tamelijk ongelijke stressniveaus, hetgeen de evolutie van resistentie tegen dodelijke stress bevordert via de indirecte effecten van allelen die zijn aangepast aan opeenvolgende hogere stressniveaus in een geleidelijk verslechterend milieu.

Het lijkt erop dat grote populaties die een langzaam verslechterend milieu ervaren er vaak in zouden moeten slagen zich aan te passen aan dodelijke omstandigheden. Er is enig experimenteel bewijs dat redding vaker voorkomt en aanpassing nauwkeuriger is wanneer de omstandigheden langzamer verslechteren (zie ook Gonzalez & Bell ), vermoedelijk omdat dit meer tijd geeft voor gunstige allelen om zich te verspreiden in subletale omstandigheden.

Onzekerheid van redding

Of een populatie zich al dan niet aan dodelijke stress aanpast, kan afhangen van fenotypische variatie, erfelijkheidsgraad, het patroon van genetische correlatie, het foksysteem, demografische stochasticiteit, de snelheid waarmee het milieu verslechtert, de complexiteit van stressfactoren, de snelheid van gunstige mutatie, dispersie en andere factoren. Het is dienovereenkomstig moeilijk een korte precieze voorwaarde te formuleren voor de waarschijnlijkheid van redding; en in elk geval zijn veel van de betrokken grootheden zeer moeilijk te schatten in natuurlijke populaties. De omvang van de populatie is echter betrekkelijk gemakkelijk te schatten (althans relatief) en speelt een rol in elk realistisch scenario. Dit is enigszins ongebruikelijk: zowel zuiverende selectie als gerichte selectie worden traditioneel beschreven in termen van genfrequenties en relatieve fitness, waarbij de populatiegrootte slechts een ondergeschikte rol speelt, als die er al is. Mutatie-selectie-evenwicht, evenwichtig polymorfisme, de waarschijnlijkheid van vestiging van een nieuwe mutatie en vele andere hoofdonderwerpen kunnen allemaal, althans bij benadering, worden geanalyseerd zonder verwijzing naar het aantal betrokken individuen. Populatiegrootte wordt gewoonlijk alleen een belangrijke speler in de evolutietheorie voor neutrale processen van genetische drift, waarbij selectie is uitgesloten of niet effectief is. Een onderscheidend kenmerk van evolutionaire redding is dat het de populatiegrootte terugbrengt als een essentieel element in de dynamiek van adaptatie.

Adaptatie in dieren en planten met relatief kleine populaties zal vaak afhangen van de hoeveelheid aanwezige genetische variatie . Het cruciale criterium voor evolutionaire redding is dan het bereik van fokwaarden voor fitness, dat zal afhangen van zowel genetische variatie als populatiegrootte. Voorbeelden van genostase suggereren dat dit vaak een lastige eis kan zijn. In een vooruitziend artikel over aanpassing aan de wereldwijde klimaatverandering schreef Bradshaw & McNeilly:

Het is moeilijk om deze uitspraak 20 jaar later nog te verbeteren.

Aanpassing bij microben zal vaak afhangen van de hoeveelheid nieuwe genetische variatie. Het cruciale criterium voor evolutionaire redding is dan de mutatie-aanleveringssnelheid voor fitness, zodanig dat in het eenvoudigste geval het product van een gunstige mutatiesnelheid en de populatiegrootte ten minste groter moet zijn dan eenheid. Grote populaties van bacteriën, microben of schimmels worden soms beschouwd als bijna volledig immuun voor uitsterven vanwege de bufferende werking van hun enorme populaties. Het is duidelijk dat zij een grotere kans hebben dan grotere organismen met kleinere populaties om zich blijvend aan te passen aan ernstige fysieke stress, en er zijn duidelijke demonstraties van redding in experimentele microbiële systemen. Niettemin worden, hoe groot een populatie ook is, alle leden ervan onmiddellijk en in gelijke mate beïnvloed door veranderingen in het milieu, en redding is zelfs voor zeer grote populaties geenszins gegarandeerd. Laboratoriumpopulaties van Escherichia coli passen zich bijvoorbeeld gemakkelijk aan aan verhoogde temperaturen en bij 32°C gekweekte lijnen kunnen worden gered door de verspreiding van gunstige mutaties wanneer zij naar 42°C worden overgebracht. Noch deze lijnen, noch lijnen die gedurende 2000 generaties bij 42°C werden gekweekt, waren echter in staat om consistent te groeien bij 44°C, hoewel zij vaak een zekere mate van verhoogde overleving vertonen tot 50°C. Het is duidelijk dat er harde grenzen zijn aan het niveau van een bepaalde stress waaraan een bepaald organisme zich kan aanpassen, die vaak tot uitsterven leiden, zelfs wanneer enkele miljarden individuen gedurende duizenden generaties aan een iets lager niveau worden blootgesteld.

Microbiële populaties kunnen er niet in slagen zich aan te passen, zelfs wanneer het milieu in de loop van vele generaties langzaam verslechtert. De fytoplanktongemeenschappen van veel Canadese meren werden bijvoorbeeld blootgesteld aan verzuring en verhoogde metaalconcentratie door vervuiling door de pluim van de nikkelsmelterij in Sudbury . Een daling van pH 7 tot pH 5 verminderde de algendiversiteit van ongeveer 55 tot 34 soorten; na een verdere daling tot pH 4,5 bleven slechts 12 soorten over; en bij pH 4 bleef slechts een schaarse populatie van resistente Chlorella over. Dit was niet te wijten aan de vervanging van sommige soorten door andere: de totale abundantie daalde sneller dan de soortendiversiteit. Sommige soorten ontwikkelden tolerantie voor lage pH en verhoogde metaalconcentraties en konden als gevolg daarvan overleven. De meeste echter niet, ondanks het feit dat populaties van de orde van 1010 cellen per meer gedurende ongeveer 20 jaar werden blootgesteld aan een langzaam toenemende stress. In de zwaarst getroffen meren ontwikkelde slechts een zeer klein deel van de gemeenschap voldoende tolerantie om te overleven.

Het aanvankelijke enthousiasme voor evolutionaire redding als een weg naar overleving voor gestresste populaties is de laatste tijd misschien wat getemperd, om plaats te maken voor een meer sceptische kijk en een grotere rol voor plasticiteit. De meest realistische voorspelling zou kunnen zijn dat er veel soorten zullen zijn, vooral zeer overvloedige soorten, die zich met succes zullen aanpassen aan een geleidelijk verslechterend milieu, maar er zullen er nog veel meer zijn die dat niet zullen doen. We zijn echter nog maar nauwelijks begonnen met het onderzoeken van de evolutionaire dynamiek van populaties die zich aanpassen aan een verslechterend milieu, en wat we tot nu toe hebben ontdekt dient slechts als stimulans voor een hernieuwd programma van laboratorium- en veldexperimenten.

Footnotes

Een bijdrage van 15 aan een Theme Issue ‘Evolutionary rescue in changing environments’.