Healthy Paws Animal Hospital

Proved with permission from Dr. Philip Bushby
Southwest Veterinary Symposium 2018

Philip A. Bushby, DVM
Mississippi State University, Mississippi State, MS, USA

Introdução

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Nos últimos anos a prática padrão de esterilização de animais de estimação caninos e felinos tem sido desafiada. Estudos de pesquisa documentam os benefícios e riscos associados à ovarioesterectomia e castração, criando algum nível de confusão na profissão. Alguns na profissão defendem a demora na realização dessas cirurgias ou o abandono total, enquanto outros defendem a idade precoce ou a esterilização pediátrica. Em uma ponta do espectro estão as preocupações com a incidência de certas condições ortopédicas e cânceres e na outra ponta as preocupações com a superpopulação de animais de estimação e eutanásia de animais de estimação sem teto em abrigos para animais. Quem está correto? Cães e gatos devem ser esterilizados e existe uma idade ideal para tais cirurgias?

A Verdade Feia

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Estimados são que entre 6 e 8 milhões de animais são admitidos em abrigos de animais nos Estados Unidos a cada ano. Aproximadamente 50% desses animais são eutanizados. A maioria dos animais eutanizados são saudáveis, a maioria deles amigáveis, a maioria deles seriam perfeitamente bons animais de estimação se houvesse lares suficientes. Mas não há lares suficientes e isso não acaba aí. Milhões mais são mortos nas estradas, morrem de doenças, ou morrem de fome. Cada um desses animais é descendente de animais que não foram esterilizados ou castrados em algum lugar da linhagem. Muitas pessoas vêem isto como uma questão emocional, e é emocional. Mas é muito mais do que isso. É uma questão de saúde pública, e um risco para a saúde dos animais de estimação das pessoas. É também uma questão financeira. Bilhões de dólares são gastos a cada ano pegando, cuidando e eventualmente matando cães e gatos indesejados.

Se uma nova doença fosse descoberta causando a morte de 3 a 4 milhões de animais de estimação por ano, a profissão veterinária lutaria para encontrar a causa, para descobrir como tratar, como curar. Sabemos a causa da superpopulação de animais de estimação e conhecemos a cura. Mas estes animais não estão nas casas das pessoas. Na sua maioria, eles estão escondidos. As mortes ocorrem nas salas dos abrigos de animais ou nas estradas secundárias. Fora da vista do público. Fora da vista, fora da mente.

A pergunta que devemos responder é se devemos cuspir/neuter, e se sim, quando? Com que idade se devem fazer as cirurgias? Temos visto a idade recomendada para o spay/neuter mudar ao longo dos anos. Nenhuma das recomendações tem sido baseada em uma análise abrangente de pesquisa sólida. Na verdade, até recentemente, havia muito pouca pesquisa sobre o impacto do spay/neuter. As recomendações são baseadas em opiniões, em preconceitos pessoais, ou nos resultados de apenas alguns estudos de pesquisa.

Pesquisa (Apoio ao Spay Neuter retardado ou Don’t Spay Neuter)

Pesquisas recentes têm feito com que alguns na profissão questionem não apenas o spay/neuter pediátrico, mas o spay/neuter em geral. Quatro estudos fora da escola veterinária da UC Davis resultaram em muitas pessoas, veterinários e proprietários de animais, expressando preocupação sobre a idade do spay/neuter ou até mesmo sobre a realização de spay/neuter em tudo. Estes estudos são:

  • UC Davis: Golden retriever study 1 (Fevereiro 2013)
  • UC Davis: Comparação de Labrador retrievers com Golden retrievers 2 (2014)
  • UC Davis: Neutrering of German shepherd dogs 3 (2015)
  • UC Davis: Efeitos da gonadectomia no risco de distúrbios imunológicos 4 (2016)

Estes artigos relatam estudos retrospectivos que analisaram a incidência de problemas articulares (ruptura do CCL, displasia do quadril), vários tipos de cânceres (linfoma, hemangiossarcoma, osteossarcoma, tumores de mastócitos) e distúrbios imunológicos. Eles relataram vários graus de aumento na incidência de certas condições ortopédicas, neoplásicas e imunológicas em cães esterilizados.

O exame destes trabalhos, no entanto, deve lançar dúvidas sobre a suposição de que devemos evitar ou retardar o neutro do spay.

  • Falta de controle das variáveis: Na melhor pesquisa, todas as variáveis são controladas, exceto a que você está medindo. Estudos retrospectivos não podem fazer isso. Não sabemos o impacto da dieta, estilo de vida, ambiente, cuidados preventivos, genética ou outros fatores nos resultados desses estudos fora da UC Davis.
  • População de pesquisa tendenciosa: Nas instituições de referência não estão representados casos geridos por clínicas veterinárias de cuidados primários. Por exemplo, o médico particular pode tratar o cão com neoplasia mamária, piometria ou câncer de testículo, mas encaminhar o caso de osteossarcoma, hemangiossarcoma ou linfoma. Isto iria distorcer totalmente a população pesquisada. Fica ainda mais confuso. E se os animais forem esterilizados porque têm uma condição ortopédica em vez de terem uma condição ortopédica porque foram esterilizados? E vamos complicar um pouco mais as coisas. Há duas razões principais para as pessoas não esterilizarem seus cães e gatos; elas querem criá-los ou não podem pagar a cirurgia. Se alguém não pode arcar com os custos de um spay ou castração, quais são as probabilidades de levar o seu animal de estimação a um hospital de referência para cuidados especializados? Novamente, enviesar a população pesquisada.
  • Associação não prova causa e efeito: Nos últimos dez anos, a incidência de diabetes e o número de pessoas praticando yoga têm ambos aumentado. Isso não significa que a ioga cause diabetes ou que a diabetes leve as pessoas a querer fazer ioga.
  • Pequeno tamanho da amostra: Os estudos da UC Davis estão na verdade a relatar um número muito pequeno de casos. A variação aleatória nos estudos científicos resulta da distribuição aleatória das medidas. Quanto menor o tamanho da amostra, maior a chance de imprecisão baseada simplesmente na variação aleatória.
  • Por último, se todos os resultados dos estudos da UC Davis eventualmente se revelarem verdadeiros, você ainda não pode extrapolar de uma raça para a próxima e certamente não de uma espécie para outra. O autor da UC Davis aponta isso, mas muitos no público ou na profissão parecem ignorar esse fato.

O valor desses estudos fora da UC Davis é que eles apontam para a necessidade de mais pesquisas, de preferência estudos prospectivos em que os critérios e padrões de coleta de dados são definidos com antecedência e consistentemente aplicados. Mas eles não justificam, neste momento, mudanças no spay/neuter, no processo de decisão.

Existem fatores-chave que devem ser considerados quando se discute se deve ou não esterilizar ou em que idade esterilizar. Devemos ter o cuidado de não basear essas decisões importantes em estudos com um pequeno número de animais. Em segundo lugar, ao tomar quaisquer decisões sobre os cuidados médicos ou cirúrgicos dos animais de estimação devemos olhar para todos os fatores que influenciam a saúde e longevidade, e não apenas em alguns.

Pesquisa (Apoio ao Spay Neuter)

Um estudo na Universidade da Geórgia analisou os registros de mais de 80.000 pacientes e demonstrou que a esterilização está fortemente associada a um aumento da expectativa de vida em cães.5 Neste estudo a expectativa de vida de cães esterilizados, tanto machos quanto fêmeas, foi aumentada em comparação à expectativa de vida de cães intactos.

  • Idade média de morte de cães intactos: 7,9 anos
  • Idade média de morte de cães esterilizados: 9,4 anos
  • A esterilização foi associada ao aumento da expectativa de vida de cães machos em 13 anos.8%
  • A esterilização foi associada com o aumento da expectativa de vida das fêmeas em 26,3%

Embora a esterilização tenha sido associada com a diminuição do risco de morte por algumas causas, como a doença infecciosa, ela foi associada com o aumento do risco de morte de outras, como o câncer. Neste estudo cães esterilizados tinham “dramaticamente” menos probabilidade de morrer de:

  • Doença infecciosa
  • Trauma
  • Doença vascular
  • Doença degenerativa

e cães esterilizados tinham mais probabilidade de morrer de:

  • Neoplasia
  • Doença imunomediada

Na categoria de neoplasia, a ocorrência de carcinoma celular de transição, osteossarcoma, linfoma, tumores de mastócitos foi aumentada em cães esterilizados.

Na categoria de neoplasia, a ocorrência de câncer mamário foi significativamente reduzida em cães esterilizados.

Ao interpretar o que parece ser informação conflitante na literatura, tenha em mente que reconhecer que algo pode aumentar a incidência de uma condição é de pouco valor sem saber qual é a incidência. Dobrar ou triplicar a incidência de uma condição que é extremamente rara, pode deixar a condição extremamente rara. Basta olhar para a incidência global de vários cânceres para reconhecer que o aumento significativo da incidência de um tumor que é relativamente raro ainda deixa esse tumor relativamente raro, enquanto que a diminuição significativa da incidência de um tumor que é comum pode tornar esse tumor incomum.

Banfield opera mais de 1000 hospitais veterinários que compartilham um sistema comum de registros médicos computadorizados. A cada ano Banfield lança um “Relatório do Estado de Saúde dos Animais de Estimação”. Em 2013 esse relatório foi baseado na análise de dados de 2,2 milhões de cães e 460.000 gatos.6 Olhando para a longevidade comparada com o estado de spay/neuter eles descobriram que:

  • Cães pagos viveram 23% mais tempo que cães intactos
  • Cães eutered viveram 18% mais tempo que cães intactos
  • Gatos pagos viveram 39% mais tempo que gatos intactos
  • Gatos eutered viveram 62% mais tempo que gatos intactos

O que podemos concluir até agora?

  • Cães e gatos esterilizados vivem mais tempo
  • Cães esterilizados – maior incidência de certos cancros
  • Cães esterilizados – menor incidência de tumores mamários
  • Cães esterilizados podem ter maior incidência de algumas doenças imunológicas
  • Intacto Em algumas raças os cães esterilizados parecem ter maior incidência de certas condições ortopédicas

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Talvez a referência mais abrangente relacionada com a idade do esterilizador spay seja um artigo de 2007 de Margaret Root-Kustritz.7 Neste artigo o autor resume a literatura até aquela data detalhando a relação do estado de esterilização e incidência de doenças entre animais de estimação esterilizados e intactos.

Se pudéssemos ver o futuro de cada animal, poderíamos determinar quais animais desenvolveriam osteossarcoma se fossem esterilizados e quais desenvolveriam neoplasia mamária ou piometria se não o fossem. Poderíamos então tomar a melhor decisão para cada animal. Na falta dessa capacidade, devemos fazer as nossas recomendações com base na dinâmica populacional. Nos Estados Unidos, cerca de 80% das cadelas são esterilizadas. A incidência de neoplasia mamária é de 4%, mas isso é quase exclusivamente em cães intactos, virtualmente 0% em cães com spayed. Fazendo com que a incidência em cães intactos seja quase 20%, 100 vezes a incidência de osteossarcoma a 0,2%. Alguns dos artigos dizem que a esterilização duplica o risco de osteossarcoma. Mas mais uma vez 80% dos cães nos EUA são esterilizados. Assim, o efeito “duplicação” já está essencialmente representado na estatística de 0,2%.

Se você totalizar a incidência relatada de todas as condições que são consideradas graves ou moderadamente graves e em que a incidência é aumentada em cães esterilizados, o total é de 3,0%. As chances de um cão esterilizado obter qualquer uma dessas condições é de 3,0% versus as chances de uma cadela intacta obter neoplasia mamária a 20% ou piometra a 24%.

Você simplesmente não pode tomar decisões de spay/neuter com base no impacto potencial de spay/neuter em apenas um pequeno punhado de condições ou doenças. Você deve levar em consideração o potencial impacto da esterilização na saúde geral e longevidade do animal.

Em 2017 a Dra. Kustritz atualizou esse artigo para incluir a pesquisa relevante desde 2007.8

O ponto chave em seu último artigo é este. A questão sobre o efeito da gonadectomia na saúde é uma das causas: a gonadectomia em certas idades causa ou previne problemas de saúde específicos? Definir uma associação não é suficiente, se pensarmos no número de pessoas que praticam yoga e que ficariam doentes com diabetes. Neste ponto, nenhum dos artigos que documentam a incidência documenta a causalidade. A pesquisa não está lá. Para determinar adequadamente a causalidade, você precisa:

  • Testes clínicos aleatórios
  • Selecção de sujeitos imparciais
  • Determinar o mesmo tamanho
  • Medição exacta e precisa dos factores de interesse
  • Controlo adequado dos factores de confusão
  • Cauteloso &Avaliação crítica dos resultados

Quando lê a literatura científica, preste atenção a estes. Reconheça que quando algum destes está comprometido, os resultados também o estão. Precisamos de mais pesquisa; mais pesquisa de qualidade!

Spay Neuter (Cats, Pediatric Cats and Dogs)

Parece que a maioria dos estudos tem focado em cães, mas e sobre gatos, e sobre o spay/neuter pediátrico? Estudos realizados no Texas AM e Cornell analisaram especificamente os efeitos médicos e comportamentais associados à esterilização precoce em cães e gatos e concluíram que não houve efeitos médicos ou comportamentais sérios a longo prazo associados à esterilização precoce em cães e gatos.9-11

Estudos epidemiológicos em 1981 e 2005 documentam uma incidência significativamente menor de neoplasia mamária em gatos quando ciosos antes do primeiro ciclo de cio.12,13 Dado que o tempo médio de sobrevivência de gatos com neoplasia mamária é geralmente inferior a 1 ano e que até 96% dos tumores mamários em gatos são malignos, a redução da incidência de neoplasia mamária é muito significativa. Um estudo de 1997 documentou menos complicações anestésicas e cirúrgicas em gatos esterilizados com menos de 12 semanas de idade quando comparados com aqueles esterilizados aos 6 meses de idade ou depois.14 A teoria de que castrar gatos machos antes da maturidade sexual torna o pênis menor e predispõe a obstrução do trato urinário tem sido comprovadamente falsa. Em um estudo de 1996, a Dra. Margaret Root Kustritz e Shirley e Gary Johnston não demonstraram diferença nos diâmetros uretrais entre gatos castrados com 7 semanas, castrados com 7 meses ou deixados intactos.15 Nenhum dos estudos de curto ou longo prazo mostrou um aumento na incidência de obstrução urinária em gatos machos castrados.

Um estudo prospectivo de 800 gatinhos comparando aqueles esterilizados entre 8 e 12 semanas de idade com aqueles esterilizados entre 6 e 9 meses não encontrou evidências de que a idade no momento da esterilização tenha tido qualquer efeito sobre o número ou ocorrência de comportamentos potencialmente indesejáveis.16

Feline Fix by Five

Em 2016 a Força Tarefa Veterinária sobre a Esterilização Felina foi convocada para analisar especificamente os problemas de esterilização dos gatos. O que eles descobriram foi que ter gatos esterilizados antes de seu primeiro ciclo de cio:

  • Diminui significativamente o risco de carcinoma mamário
  • Eliminar emergências reprodutivas como piometria e distócia
  • Prevenir gestações não intencionais que podem ocorrer a partir dos 4 meses de idade
  • Diminui significativamente os problemas comportamentais ligados à renúncia do gato.

Em 2017 a AMVA endossou formalmente o documento conceitual desenvolvido pela Força Tarefa Veterinária sobre Esterilização Felina que recomenda que os gatos sejam esterilizados antes dos 5 meses de idade. Endossos também vieram da American Animal Hospital Association, The Feline Practitioners Association, The Association of Shelter Veterinarians, The Winn Feline Foundation, The Catalyst Council, The International Cat Association, The Cat Fanciers Association e PetSmart Charities. A campanha Feline Fix by Five foi desenvolvida num esforço para educar o público e a profissão veterinária dos benefícios da esterilização de gatos antes dos 5 meses de idade.

The Shelter World

Nosso programa na Universidade Estadual do Mississippi tem levado estudantes para abrigos de animais desde o início dos anos 90. Obtivemos uma Clínica Veterinária Móvel em 2007 e uma segunda Clínica Móvel em 2013. Desde 2007, já realizamos mais de 70.000 cirurgias de soltura. Quase cinquenta por cento dessas cirurgias são pediátricas. Atualmente atendemos 25 abrigos de animais/grupos humanos no norte do Mississippi. Em 2007, os abrigos que servimos tiveram uma taxa de eutanásia tanto em cães como em gatos superior a 60%. Em 2016, a taxa de eutanásia caiu para 20% em cães e 34% em gatos.

Humane Alliance (agora chamada ASPCA Spay Neuter Alliance) é, talvez, a maior clínica de alto volume de spay/neuter do mundo. A Humane Alliance foi estabelecida em 1994 em Asheville, NC, uma área com uma população humana em rápido crescimento nos últimos 20 anos e estatisticamente isso significaria uma população de animais de estimação em rápido crescimento também. Nos mais de 20 anos desde que a Humane Alliance começou a realizar esterilizações, houve uma redução de 75% no consumo e uma redução de 79% na eutanásia em abrigos locais para animais.

Um centro de cuidado animal no leste do Tennessee realizou mais de 55.000 cirurgias de esterilização desde 2007. Naquele tempo, eles registraram um aumento constante na taxa de liberação de animais vivos do abrigo, uma diminuição na ingestão de cães e gatos e uma diminuição na eutanásia.

O retorno do neutro da armadilha é um método crescente de controle das populações de gatos selvagens e estudos mostram que áreas que implementaram o retorno do neutro da armadilha reduziram significativamente a ingestão de abrigo e a eutanásia de gatos.17,18

Então, como se decide?

Decisões relacionadas com o se e quando se deve derramar/transportar deve ser baseado primeiro na situação de vida do animal: está num lar ou num sem-abrigo? E, em segundo lugar, numa avaliação de todas as relações conhecidas entre o estado reprodutivo e a saúde e longevidade, e não apenas algumas. Ao tomar decisões relacionadas ao aumento ou diminuição da incidência de uma condição devemos considerar qual é a incidência geral e o impacto da mudança.

É isso que parece saber.

  • No ambiente de abrigo o spay/neuter aumenta as taxas de adoção, reduz o consumo de abrigo e reduz a eutanásia.
  • Há várias condições que têm baixa incidência, nas quais a incidência pode ser aumentada com a esterilização. Essas condições incluem:
    • Neoplasia de próstata
    • Carcinoma celular transitório
    • Osteosarcoma
    • Diabetes mellitus
    • Hipotiroidismo
  • A esterilização diminui ou elimina o risco de várias condições que têm alta incidência:
    • Neoplasia mamária
    • Piometra
    • Hipertrofia benigna da próstata
    • Neoplasia testicular
  • A esterilização pode estar associada a um aumento da incidência de:
    • Ruptura de cruzeiro craniano
    • Displasia do cotovelo
    • Displasia do cotovelo
    • Em algumas raças de cães
  • A esterilização aumenta significativamente a expectativa de vida em cães e gatos.

Recomendações

Para animais de abrigo, spay/neuter é anterior à adoção.

Para gatos, há poucos efeitos adversos documentados de spay/neuter em gatos e muitos efeitos positivos documentados. As fêmeas podem entrar em cio por 4 ½ a 5 meses. Spay ou castrado antes dos 5 meses de idade.

Para cães com dono, o dono deve tomar uma decisão informada com base na espécie, raça, uso pretendido e conhecimentos médicos actuais em mãos. Para a maioria das raças o efeito protetor do spay antes do primeiro ciclo de cio na neoplasia mamária supera de longe os riscos potenciais associados a outros cancros e condições ortopédicas.

Cães fêmeas de dono spay antes dos 5 meses de idade.

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Para cães machos de raça grande com dono abrigam animais de estimação – preocupações ortopédicas podem superar todas as outras – spay/neuter após o crescimento pára 15-18 meses.

Para cães machos de raça grande com dono – preocupações com a população podem superar todas as outras – spay/neuter antes dos 5 meses de idade.

Para cães machos de raça pequena com dono – nenhuma evidência neste momento para questões ortopédicas – castrar antes da maturidade sexual – 5 meses.

Conclusões

Há muito que ainda não sabemos sobre o impacto do spay e do neutro. Devemos, portanto, permanecer sempre abertos a novas informações à medida que a pesquisa continua e, se necessário, mudar de idéia. Ao fazer isso devemos, no entanto, estar sempre dispostos a olhar criticamente para novas informações para determinar se as conclusões são válidas com base nos dados da pesquisa.

Resumo de pontos-chave

  • Não podemos tomar decisões sobre o spay/neuter com base no impacto do spay/neuter em um pequeno punhado de doenças. Deve levar em consideração o impacto sobre a saúde geral e longevidade do animal.
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  • Para determinar causa e efeito
    • Testes clínicos aleatórios
    • Selecção de sujeitos imparciais
    • Determinar o mesmo tamanho
    • Medição exacta e precisa dos factores de interesse
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    • Controle adequado dos fatores de confusão
    • Cauteloso &Avaliação crítica dos resultados

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  • Na tomada de decisões relacionadas ao aumento ou diminuição da incidência de uma condição, deve considerar qual é a incidência global e qual é a mudança

Resumo de Recomendações

Tabela 1. Idades recomendadas para esterilizar

Espécie

Pagar ou castrar

Cão ou gato em abrigo

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Prior para adoção (tão jovem quanto 6 semanas de idade)

Cat (macho ou fêmea)

Prior a 5 meses de idade

Dog (raça pequena, macho ou fêmea)

Prior a 5 meses de idade

Dog (fêmea de raça grande)

Prior a 5 meses de idade

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Dog (macho de raça grande – roaming livre)

Prior a 5 meses de idade

Dog (macho de raça grande – house pet)

Após o fechamento das placas de crescimento: 15-18 meses

1. Torres de la Riva G, Hart BL, Farver TB, et al. Cães neutros: efeitos nos distúrbios articulares e nos cancros em golden retrievers. PLoS Um. 2013;8(2).

2. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. Long-term health effects of neutering dogs: comparação de Labrador retrievers com golden retrievers. PLoS Um. 2014;9(7).

3. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. Neutralização de cães pastores alemães: doenças articulares associadas, cancros e incontinência urinária. Vet Med Sci. 2016:1-9. doi:10.1002/vms3.34.

4. Sundburg CR, Belanger JM, Bannasch DL, et al. Gonadectomy effects on the risk of immune disorders in the dog: a retrospective study. BMC Vet Res. 2016;12(1):278. doi:10.1186/s12917-016-0911-5.

5. Hoffman JM, Creevy KE, Promislow DE. A capacidade reprodutiva está associada à vida e causa de morte em cães de companhia. PLoS Um. 2013;8(4).

6. Banfield. Banfield State of Pet Health Report. www.banfield.com/Banfield/media/PDF/Downloads/soph/Banfield-State-of-Pet-Health-Report_2013.pdf. Publicado em 2013. (Editor VIN: o link original foi modificado em 8/7/18)

7. Root Kustritz MV. Determinando a idade ideal para gonadectomia de cães e gatos. J Am Vet Med Assoc. 2007;231(11):1665-1675. doi:10.2460/javma.231.11.1665.

8. Root Kustritz M, Slater MR, Weedon GR, Bushby PA. Determinando a idade ideal para gonadectomia no cão: uma revisão crítica da literatura para orientar a tomada de decisão. Clin Theriogenol. 2017;9(2):167–211.

9. Howe LM, Slater MR, Boothe HW, et al. Resultado a longo prazo da gonadectomia realizada em idade precoce ou na idade tradicional em gatos. J Am Vet Med Assoc. 2000;217(11):1661-1665. www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11110455.

10. Howe LM, Boothe Harry W, Hobson H Phil, Holcom Jennifer L, Spann Angela C, SMR. Resultado a longo prazo da gonadectomia realizada em cães em idade precoce ou em idade tradicional. J Am Vet Med Assoc. 2001;218(2):217-221.

11. Espanha CV, Scarlett JM, Houpt KA. Riscos e benefícios a longo prazo da gonadectomia precoce em cães. J Am Vet Med Assoc. 2004;224(3):380-387.

12. Hayes HM, Milne Kl, Mandell CP. Características epidemiológicas do carcinoma mamário felino. Vet Rec. 1981;108:476.

13. Overley B, Shofer FS, Goldschmidt MH, et al. Associação entre a hiper-histerectomia e o carcinoma mamário felino. J Vet Intern Med. 2005;19:560.

14. Howe LM. Resultados a curto prazo e complicações da gonadectomia pré-púbere em cães e gatos. J Am Vet Med Assoc. 1997;211(1):57-62.

15. Root MV, Johnston SD, Johnston GR, et al. The effect of prepuberal and postpuberal gonadectomy on penile extrusion and urethral diameter in the domestic cat. Ultra-som Vet Radiol. 1996;37(5):363–366.

16. Porters N, deRooster H, Verschueren K, et al. Desenvolvimento do comportamento em gatinhos de abrigo adotados após gonadectomia realizada em idade precoce ou em idade tradicional. J Comportamento dos Vet Behav. 2014;9(5):196–206.

17. Johnson KL, Cicirelli J. Estudo do efeito na entrada de gatos em abrigos e eutanásia a partir de um projeto de retorno de neutro de 10.080 gatos de março de 2010 a junho de 2014. PeerJ. 2014;2:e646. doi:10.7717/peerj.646.

18. Levy JK, Isaza NM, Scott KC. Efeito de alto impacto de armadilha-neutro-retorno e adoção de gatos comunitários na entrada de gatos em um abrigo. Vet J. 2014;201(3):269-274. doi:http://dx.doi.org/10.1016/j.tvjl.2014.05.001.

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