Proporcionado con permiso del Dr. Philip Bushby
Southwest Veterinary Symposium 2018

Philip A. Bushby, DVM
Mississippi State University, Mississippi State, MS, USA

Introducción

En los últimos años la práctica estándar de esterilización de mascotas caninas y felinas ha sido cuestionada. Los estudios de investigación documentan tanto los beneficios como los riesgos asociados a la ovariohisterectomía y la castración, creando cierto nivel de confusión en la profesión. Algunos miembros de la profesión abogan por retrasar la realización de estas cirugías o por abandonarlas por completo, mientras que otros defienden la esterilización a una edad temprana o la esterilización pediátrica. En un extremo del espectro está la preocupación por la incidencia de ciertas afecciones ortopédicas y cánceres y en el otro la preocupación por la superpoblación de mascotas y la eutanasia de los animales sin hogar en los refugios de animales. ¿Quién tiene razón? ¿Deben ser esterilizados los perros y los gatos y hay una edad óptima para tales cirugías?

La fea verdad

Se estima que entre 6 y 8 millones de animales son admitidos en los refugios de animales en los Estados Unidos cada año. Aproximadamente el 50% de esos animales son eutanasiados. La mayoría de los animales eutanasiados están sanos, la mayoría son amigables, la mayoría serían mascotas perfectamente buenas si hubiera suficientes hogares. Pero no hay suficientes hogares y la cosa no acaba ahí. Millones más mueren en las carreteras, mueren de enfermedades o mueren de hambre. Cada uno de estos animales es hijo de animales con dueño que no fueron esterilizados o castrados en alguna parte del linaje. Mucha gente ve esto como una cuestión emocional, y es emocional. Pero es mucho más que eso. Es una cuestión de salud pública, y un riesgo para la salud de las mascotas de la gente. También es una cuestión financiera. Cada año se gastan miles de millones de dólares en atrapar, cuidar y, finalmente, matar a los perros y gatos no deseados.

Si se descubriera una nueva enfermedad que causara la muerte de entre 3 y 4 millones de mascotas con dueño al año, la profesión veterinaria se apresuraría a encontrar la causa, a descubrir cómo tratarla, cómo curarla. Conocemos la causa de la superpoblación de animales de compañía y conocemos la cura. Pero estos animales no están en las casas de la gente. En su mayor parte, están escondidos. Las muertes se producen en los cuartos traseros de los refugios de animales o en las carreteras secundarias. Fuera de la vista del público. Fuera de la vista, fuera de la mente.

La pregunta que debemos responder es si debemos esterilizar, y si es así, cuándo. A qué edad hay que hacer las cirugías? Hemos visto que la edad recomendada para la esterilización/castración ha cambiado a lo largo de los años. Ninguna de las recomendaciones se ha basado en un análisis exhaustivo de investigaciones sólidas. De hecho, hasta hace poco, había muy poca investigación sobre el impacto de la esterilización/castración. Las recomendaciones se basan en opiniones, en prejuicios personales o en los resultados de unos pocos estudios de investigación.

Investigación (que apoya la esterilización retardada o la no esterilización)

Las recientes publicaciones de investigación han hecho que algunos en la profesión cuestionen no sólo la esterilización pediátrica, sino la esterilización en general. Cuatro estudios de la facultad de veterinaria de la UC Davis han hecho que muchas personas, veterinarios y propietarios de animales, expresen su preocupación por la edad de la esterilización/castración o incluso por la realización de la esterilización/castración en absoluto. Estos estudios son:

• UC Davis: Estudio sobre el Golden retriever 1 (febrero de 2013)
• UC Davis: Comparación de los labradores retriever con los Golden retriever 2 (2014)
• UC Davis: Esterilización de perros pastores alemanes 3 (2015)
• UC Davis: Efectos de la gonadectomía en el riesgo de trastornos inmunológicos 4 (2016)

Estos artículos informan sobre estudios retrospectivos que analizaron la incidencia de problemas articulares (rotura de LCC, displasia de cadera), diversos cánceres (linfoma, hemangiosarcoma, osteosarcoma, mastocitomas) y trastornos inmunológicos. Informaron de diversos grados de aumento de la incidencia de ciertas afecciones ortopédicas, neoplásicas y trastornos inmunológicos en los perros esterilizados.

Un examen detallado de estos trabajos, sin embargo, debería poner en duda la suposición de que deberíamos evitar o retrasar la esterilización.

• Falta de control de las variables: En las mejores investigaciones, todas las variables están controladas excepto la que se está midiendo. Los estudios retrospectivos no pueden hacer eso. No sabemos el impacto de la dieta, el estilo de vida, el entorno, la atención preventiva, la genética u otros factores en los resultados de estos estudios de la UC Davis.
• Población de investigación sesgada: En las instituciones de referencia no están representados los casos gestionados por las clínicas veterinarias de atención primaria. Por ejemplo, el clínico privado podría manejar el perro con neoplasia mamaria, piometra o cáncer testicular, pero derivar el caso de osteosarcoma, hemangiosarcoma o linfoma. Esto sesgaría totalmente la población investigada. La cosa se pone aún más confusa. ¿Qué pasa si los animales son esterilizados porque tienen una condición ortopédica en lugar de tener una condición ortopédica porque fueron esterilizados? Y vamos a complicar las cosas un poco más. Hay dos razones principales por las que la gente no esteriliza a sus perros y gatos; quieren criarlos o no pueden permitirse la cirugía. Si alguien no puede permitirse el coste de una esterilización o castración, ¿qué probabilidades hay de que lleve a su mascota a un hospital de referencia para recibir atención especializada? De nuevo, sesgando la población investigada.
• La asociación no demuestra causa y efecto: En los últimos diez años, la incidencia de la diabetes y el número de personas que practican yoga han aumentado. Eso no significa que el yoga cause la diabetes o que la diabetes haga que la gente quiera hacer yoga.
• Tamaño de la muestra pequeño: Los estudios de la UC Davis informan en realidad sobre un número muy pequeño de casos. La variación aleatoria en los estudios científicos es el resultado de la distribución aleatoria de las mediciones. Cuanto menor sea el tamaño de la muestra, mayor será la posibilidad de inexactitud basada simplemente en la variación aleatoria.
• Por último, si todas las conclusiones de los estudios de la UC Davis resultan ser ciertas, no se puede extrapolar de una raza a otra y, desde luego, tampoco de una especie a otra. Los autores de la UC Davis señalan esto, pero muchos en el público o en la profesión parecen ignorar este hecho.

El valor de estos estudios de la UC Davis es que apuntan a la necesidad de más investigación, preferiblemente estudios prospectivos en los que los criterios de caso y las normas de recopilación de datos se definan de antemano y se apliquen consistentemente. Pero, en este momento, no justifican los cambios a gran escala en la toma de decisiones de esterilización/castración.

Hay factores clave que deben tenerse en cuenta a la hora de debatir si se debe o no esterilizar o a qué edad hacerlo. Debemos tener cuidado de no basar decisiones tan importantes en estudios con un pequeño número de animales. En segundo lugar, a la hora de tomar cualquier decisión sobre el cuidado médico o quirúrgico de los animales de compañía debemos tener en cuenta todos los factores que influyen en la salud y la longevidad, y no sólo unos pocos.

Investigación (que apoya la esterilización)

Un estudio de la Universidad de Georgia analizó los registros de más de 80.000 pacientes y demostró que la esterilización está fuertemente asociada a una mayor esperanza de vida en los perros.5 En este estudio la esperanza de vida de los perros esterilizados, tanto machos como hembras, aumentó en comparación con la esperanza de vida de los perros intactos.

• Edad media de muerte de los perros intactos: 7,9 años
• Edad media de muerte de los perros esterilizados: 9,4 años
• La esterilización se asoció con el aumento de la esperanza de vida de los machos en un 13.8%
• La esterilización se asoció con un aumento de la esperanza de vida de las hembras en un 26,3%

Aunque la esterilización se asoció con un menor riesgo de muerte por algunas causas, como las enfermedades infecciosas, se asoció con un mayor riesgo de muerte por otras, como el cáncer. En este estudio los perros esterilizados tenían «dramáticamente» menos probabilidades de morir de:

• Enfermedad infecciosa
• Trauma
• Enfermedad vascular
• Enfermedad degenerativa

y los perros esterilizados tenían más probabilidades de morir de:

• Neoplasia
• Enfermedad mediada por la inmunidad

Dentro de la categoría de neoplasia, la aparición de carcinoma de células transicionales, osteosarcoma, linfoma, tumores de mastocitos fue mayor en los perros esterilizados.

Dentro de la categoría de neoplasia, la ocurrencia de cáncer mamario se redujo significativamente en los perros esterilizados.

Al interpretar lo que parece ser información contradictoria en la literatura, tenga en cuenta que reconocer que algo puede aumentar la incidencia de una condición es de poco valor sin saber cuál es la incidencia. Duplicar o triplicar la incidencia de una afección que es extremadamente rara, puede hacer que la afección siga siendo extremadamente rara. Basta con observar la incidencia global de varios tipos de cáncer para reconocer que el aumento significativo de la incidencia de un tumor que es relativamente raro sigue dejando ese tumor relativamente raro, mientras que la disminución significativa de la incidencia de un tumor que es común puede hacer que ese tumor sea poco común.

Banfield opera más de 1000 hospitales veterinarios que comparten un sistema común de registro médico computarizado. Cada año Banfield publica un «Informe sobre el estado de salud de las mascotas». En 2013 ese informe se basó en el análisis de los datos de 2,2 millones de perros y 460.000 gatos6. Al analizar la longevidad en comparación con el estado de esterilización descubrieron que:

• Los perros esterilizados vivían un 23% más que los perros intactos
• Los perros esterilizados vivían un 18% más que los perros intactos
• Los gatos esterilizados vivían un 39% más que los gatos intactos
• Los gatos esterilizados vivían un 62% más que los gatos intactos

¿Qué podemos concluir hasta ahora?

• Los perros y gatos esterilizados viven más tiempo
• Los perros esterilizados – mayor incidencia de ciertos cánceres
• Los perros esterilizados – menor incidencia de tumores mamarios
• Los perros esterilizados pueden tener mayor incidencia de algunas enfermedades inmunológicas
• Los perros intactos perros son más propensos a morir de infecciones y traumatismos
• En algunas razas los perros esterilizados parecen tener mayor incidencia de ciertas condiciones ortopédicas

Quizás la referencia más completa relacionada con la edad de esterilización es un artículo de 2007 de Margaret Root-Kustritz.7 En este artículo la autora resume la literatura hasta esa fecha detallando la relación del estado de esterilización y la incidencia de enfermedades entre mascotas esterilizadas e intactas.

Si pudiéramos ver el futuro de cada animal podríamos determinar qué animales iban a desarrollar osteosarcoma si estaban esterilizados y cuáles iban a desarrollar neoplasia mamaria o piometra si no lo estaban. Así podríamos tomar la mejor decisión para cada animal. A falta de esa capacidad, deberíamos hacer nuestras recomendaciones basándonos en la dinámica de la población. En Estados Unidos, aproximadamente el 80% de las perras están esterilizadas. La incidencia de la neoplasia mamaria es del 4%, pero eso es casi exclusivamente en las perras intactas, prácticamente el 0% en las castradas. Lo que hace que la incidencia en perros intactos sea casi del 20%, 100 veces la incidencia del osteosarcoma con un 0,2%. Algunos de los artículos dicen que la esterilización duplica el riesgo de osteosarcoma. Pero, de nuevo, el 80% de los perros en los Estados Unidos están esterilizados. Así que ese efecto de «duplicación» está esencialmente ya representado en la estadística del 0,2%.

Si se suma la incidencia reportada de todas las condiciones que se consideran graves o moderadamente graves y en las que la incidencia se incrementa en los perros esterilizados, el total es del 3,0%. Las posibilidades de que una perra esterilizada sufra alguna de estas enfermedades es del 3,0% frente a las posibilidades de que una perra intacta sufra una neoplasia mamaria del 20% o una piometra del 24%.

Simplemente no se pueden tomar decisiones de esterilización/castración basadas en el impacto potencial de la esterilización/castración en sólo un pequeño puñado de condiciones o enfermedades. Debe tener en cuenta el impacto potencial de la esterilización en la salud general y la longevidad del animal.

En 2017 la Dra. Kustritz actualizó ese artículo para incluir la investigación relevante desde 2007.8

El punto clave en su último artículo es este. La cuestión sobre el efecto de la gonadectomía en la salud es de causalidad: ¿la gonadectomía a ciertas edades causa o previene problemas de salud específicos? Definir una asociación no es suficiente, si lo fuera piense en el número de personas que practican yoga que caerían en la diabetes. En este momento, ninguno de los artículos que documentan la incidencia documentan la causalidad. La investigación no está ahí. Para determinar adecuadamente la causalidad se necesita:

• Ensayos clínicos aleatorios
• Selección imparcial de los sujetos
• Mismo tamaño adecuado
• Medición exacta y precisa de los factores de interés
• Control adecuado de los factores de confusión
• Evaluación crítica cautelosa de los resultados

Cuando lea la literatura científica, esté atento a esto. Reconozca que cuando cualquiera de ellos está comprometido, también lo están los resultados. Necesitamos más investigación; ¡más investigación de calidad!

Esterilización (gatos, gatos pediátricos y perros)

Parece que la mayoría de los estudios se han centrado en los perros, pero ¿qué pasa con los gatos, y qué pasa con la esterilización pediátrica? Estudios de Texas AM y Cornell han analizado específicamente los efectos médicos y de comportamiento asociados a la esterilización en edad temprana y concluyeron que no había efectos médicos o de comportamiento graves a largo plazo asociados a la esterilización en edad temprana en perros y gatos.9-11

Estudios epidemiológicos de 1981 y 2005 documentan una incidencia significativamente menor de neoplasia mamaria en las gatas cuando se las esteriliza antes de su primer ciclo de celo.12,13 Dado que el tiempo medio de supervivencia de las gatas con neoplasia mamaria es generalmente inferior a 1 año y que hasta el 96% de los tumores mamarios en las gatas son malignos, la reducción de la incidencia de neoplasia mamaria es muy significativa. Un estudio de 1997 documentó menos complicaciones quirúrgicas y de anestesia en gatos esterilizados con menos de 12 semanas de edad en comparación con los esterilizados a los 6 meses de edad o más.14 Se ha demostrado que la teoría de que castrar a los gatos macho antes de la madurez sexual hace que el pene sea más pequeño y predispone a la obstrucción del tracto urinario es falsa. En un estudio de 1996, la Dra. Margaret Root Kustritz y Shirley y Gary Johnston demostraron que no había diferencias en los diámetros uretrales entre los gatos castrados a las 7 semanas, castrados a los 7 meses o dejados intactos.15 Ninguno de los estudios a corto o largo plazo ha demostrado una mayor incidencia de obstrucción urinaria en los gatos macho castrados.

Un estudio prospectivo de 800 gatitos en el que se comparó a los esterilizados entre las 8 y las 12 semanas de edad con los esterilizados entre los 6 y los 9 meses no encontró ninguna evidencia de que la edad en el momento de la esterilización tuviera ningún efecto sobre el número o la aparición de comportamientos potencialmente indeseables.16

Feline Fix by Five

En 2016 se convocó al Grupo de Trabajo Veterinario sobre Esterilización Felina para analizar específicamente los problemas de esterilización en los gatos. Lo que encontraron fue que tener gatos esterilizados antes de su primer ciclo de celo:

• Disminuye significativamente el riesgo de carcinoma mamario
• Elimina las emergencias reproductivas como la piometra y la distocia
• Previene los embarazos no deseados que pueden ocurrir tan pronto como los 4 meses de edad
• Potencialmente disminuye los problemas de comportamiento vinculados con la renuncia del gato.

En 2017 la AMVA respaldó formalmente el documento conceptual desarrollado por el Grupo de Trabajo Veterinario sobre Esterilización Felina que recomienda que los gatos sean esterilizados antes de los 5 meses de edad. Los apoyos también han venido de la American Animal Hospital Association, la Feline Practitioners Association, la Association of Shelter Veterinarians, la Winn Feline Foundation, el Catalyst Council, la International Cat Association, la Cat Fanciers Association y PetSmart Charities. La campaña Feline Fix by Five se ha desarrollado en un esfuerzo por educar al público y a la profesión veterinaria sobre los beneficios de esterilizar a los gatos antes de los 5 meses de edad.

El Mundo del Refugio

Nuestro programa en la Universidad Estatal de Mississippi ha llevado a los estudiantes a los refugios de animales desde principios de la década de 1990. Obtuvimos una Clínica Veterinaria Móvil en 2007 y una segunda Clínica Móvil en 2013. Desde 2007 hemos realizado más de 70.000 cirugías de esterilización. Casi el cincuenta por ciento de estas cirugías son pediátricas. Actualmente atendemos a 25 refugios de animales/grupos humanitarios en todo el norte de Mississippi. En 2007, los refugios que servimos tenían una tasa de eutanasia tanto en perros como en gatos de más del 60%. En 2016, las tasas de eutanasia habían bajado al 20% en perros y al 34% en gatos.

Humane Alliance (ahora llamada ASPCA Spay Neuter Alliance) es, quizás, la mayor clínica de esterilización/castración de gran volumen del mundo. Humane Alliance se estableció en 1994 en Asheville, Carolina del Norte, una zona con un rápido crecimiento de la población humana en los últimos 20 años y estadísticamente eso significaría un rápido crecimiento de la población de mascotas también. En los más de 20 años transcurridos desde que Humane Alliance comenzó a realizar esterilizaciones, se ha producido una reducción del 75% en las admisiones y del 79% en las eutanasias en los refugios de animales locales.

Un centro de cuidado de animales en el este de Tennessee ha realizado más de 55.000 cirugías de esterilización/castración desde 2007. En ese tiempo, han registrado un aumento constante en la tasa de liberación de animales vivos de su refugio de animales, una disminución en la ingesta de perros y gatos, y una disminución en la eutanasia.

El retorno de la esterilización con trampa es un método creciente de control de las poblaciones de gatos asilvestrados y los estudios muestran que las áreas que han implementado el retorno de la esterilización con trampa han reducido significativamente la ingesta de refugios y la eutanasia de gatos.17,18

¿Entonces cómo se decide?

Las decisiones relacionadas con la posibilidad y el momento de esterilizar/castrar deben basarse, en primer lugar, en la situación vital del animal: ¿está en un hogar o no tiene hogar? Y en segundo lugar en una evaluación de todas las relaciones conocidas entre el estado reproductivo y la salud y la longevidad, no sólo de algunas. Cuando se toman decisiones relacionadas con el aumento o la disminución de la incidencia de una condición debemos considerar cuál es la incidencia global y el impacto del cambio.

Esto es lo que parece que sabemos.

• En el entorno de los refugios la esterilización aumenta las tasas de adopción, reduce el ingreso en los refugios y reduce la eutanasia.
• Hay varias condiciones que tienen baja incidencia en las que la incidencia puede aumentar con la esterilización. Estas condiciones incluyen:
  • Neoplasia de próstata
  • Carcinoma de células transicionales
  • Osteosarcoma
  • Diabetes mellitus
  • Hipotiroidismo
• La esterilización disminuye o elimina el riesgo de varias condiciones que tienen alta incidencia:
  • Neoplasia mamaria
  • Piometra
  • Hipertrofia prostática benigna
  • Neoplasia testicular
• La esterilización puede asociarse a un aumento de la incidencia de:
  • Ruptura cruzada craneal
  • Displasia de cadera
  • Displasia de codo
  • en algunas razas de perros
• La esterilización aumenta significativamente la esperanza de vida en perros y gatos.

Recomendaciones

Para los animales de refugio, la esterilización es previa a la adopción.

Para los gatos, hay pocos efectos adversos documentados de la esterilización en gatos y muchos efectos positivos documentados. Las gatas pueden entrar en celo a los 4 ½ o 5 meses. Esterilizar o castrar antes de los 5 meses de edad.

Para los perros con dueño, el propietario debe tomar una decisión informada basada en la especie, la raza, el uso previsto y los conocimientos médicos actuales. Para la mayoría de las razas, el efecto protector de la esterilización antes del primer ciclo de celo sobre la neoplasia mamaria supera con creces los riesgos potenciales asociados a otros cánceres y afecciones ortopédicas.

Para los perros hembra con dueño, esterilizar antes de los 5 meses de edad.

Para los perros macho de raza grande con dueño, mascotas domésticas – las preocupaciones ortopédicas pueden superar a todas las demás – esterilizar después de que el crecimiento se detenga a los 15-18 meses.

Para perros machos de razas grandes con dueño que vagan libremente – los problemas de población pueden ser mayores que todos los demás – castrar antes de los 5 meses de edad.

Para perros machos de razas pequeñas con dueño – no hay evidencia en este momento de problemas ortopédicos – castrar antes de la madurez sexual – 5 meses.

Conclusiones

Hay mucho que todavía no sabemos sobre el impacto de la esterilización. Por lo tanto, debemos estar siempre abiertos a nueva información a medida que avanza la investigación y, si es necesario, cambiar de opinión. Al hacer esto debemos, sin embargo, estar siempre dispuestos a mirar críticamente a la nueva información para determinar si las conclusiones son válidas en base a los datos de la investigación.

Resumen de los puntos clave

• No se pueden tomar decisiones de esterilización/castración basadas en el impacto de la esterilización/castración en un pequeño puñado de enfermedades. Debe tener en cuenta el impacto en la salud general y la longevidad del animal.
• Determinar la causa y el efecto
  • Ensayos clínicos aleatorios
  • Selección imparcial de los sujetos
  • Adecuado mismo tamaño
  • Medición exacta y precisa de los factores de interés
  • Control adecuado de los factores de confusión
  • Evaluación crítica cautelosa de los resultados
• Al tomar decisiones relacionadas con el aumento o la disminución de la incidencia de una afección, debe considerarse cuál es la incidencia global y cuál es el cambio

Resumen de recomendaciones

Tabla 1. Edades recomendadas para esterilizar

Especies	Esterilizar o castrar
Perro o gato en refugio	Previo a la adopción a la adopción (desde las 6 semanas de edad)
Gato (macho o hembra)	Antes de los 5 meses de edad
Perro (raza pequeña, macho o hembra)	Antes de los 5 meses de edad
Perro (hembra de raza grande)	Antes de los 5 meses de edad
Perro (macho de raza grande – libre)	Antes de los 5 meses de edad
Perro (macho de raza grande – mascota doméstica)	Después del cierre de las placas de crecimiento: 15-18 meses

1. Torres de la Riva G, Hart BL, Farver TB, et al. Esterilización de perros: efectos sobre trastornos articulares y cánceres en golden retrievers. PLoS One. 2013;8(2).

2. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. Efectos en la salud a largo plazo de la esterilización de perros: comparación de los labradores con los golden retrievers. PLoS One. 2014;9(7).

3. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. Esterilización de perros pastores alemanes: trastornos articulares asociados, cánceres e incontinencia urinaria. Vet Med Sci. 2016:1-9. doi:10.1002/vms3.34.

4. Sundburg CR, Belanger JM, Bannasch DL, et al. Efectos de la gonadectomía en el riesgo de trastornos inmunológicos en el perro: un estudio retrospectivo. BMC Vet Res. 2016;12(1):278. doi:10.1186/s12917-016-0911-5.

5. Hoffman JM, Creevy KE, Promislow DE. La capacidad reproductiva se asocia con la duración de la vida y la causa de la muerte en los perros de compañía. PLoS One. 2013;8(4).

6. Banfield. Banfield State of Pet Health Report… www.banfield.com/Banfield/media/PDF/Downloads/soph/Banfield-State-of-Pet-Health-Report_2013.pdf. Publicado en 2013. (Editor VIN: el enlace original fue modificado el 8/7/18)

7. Root Kustritz MV. Determinación de la edad óptima para la gonadectomía de perros y gatos. J Am Vet Med Assoc. 2007;231(11):1665-1675. doi:10.2460/javma.231.11.1665.

8. Root Kustritz M, Slater MR, Weedon GR, Bushby PA. Determinación de la edad óptima para la gonadectomía en el perro: una revisión crítica de la literatura para guiar la toma de decisiones. Clin Theriogenol. 2017;9(2):167–211.

9. Howe LM, Slater MR, Boothe HW, et al. Resultado a largo plazo de la gonadectomía realizada a una edad temprana o tradicional en gatos. J Am Vet Med Assoc. 2000;217(11):1661-1665. www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11110455.

10. Howe LM, Boothe Harry W, Hobson H Phil, Holcom Jennifer L, Spann Angela C, SMR. Resultado a largo plazo de la gonadectomía realizada a una edad temprana o tradicional en perros. J Am Vet Med Assoc. 2001;218(2):217-221.

11. Spain CV, Scarlett JM, Houpt KA. Long-term risks and benefits of early-age gonadectomy in dogs. J Am Vet Med Assoc. 2004;224(3):380-387.

12. Hayes HM, Milne Kl, Mandell CP. Características epidemiológicas del carcinoma mamario felino. Vet Rec. 1981;108:476.

13. Overley B, Shofer FS, Goldschmidt MH, et al. Association between overiohysterectomy and feline mamary carcinoma. J Vet Intern Med. 2005;19:560.

14. Howe LM. Resultados y complicaciones a corto plazo de la gonadectomía prepuberal en gatos y perros. J Am Vet Med Assoc. 1997;211(1):57-62.

15. Root MV, Johnston SD, Johnston GR, et al. El efecto de la gonadectomía prepuberal y postpuberal sobre la extrusión del pene y el diámetro uretral en el gato doméstico. Vet Radiol Ultrasound. 1996;37(5):363–366.

16. Porters N, deRooster H, Verschueren K, et al. Desarrollo del comportamiento en gatitos de refugios adoptados tras una gonadectomía realizada a una edad temprana o a una edad tradicional. J Vet Behav. 2014;9(5):196–206.

17. Johnson KL, Cicirelli J. Estudio del efecto sobre las entradas de gatos en refugios y la eutanasia de un proyecto de devolución de esterilización en refugios de 10.080 gatos desde marzo de 2010 hasta junio de 2014. PeerJ. 2014;2:e646. doi:10.7717/peerj.646.

18. Levy JK, Isaza NM, Scott KC. Efecto de la trampa-esterilización-retorno dirigida de alto impacto y la adopción de gatos de la comunidad en el ingreso de gatos a un refugio. Vet J. 2014;201(3):269-274. doi:http://dx.doi.org/10.1016/j.tvjl.2014.05.001.