Fornito con il permesso del Dr. Philip Bushby
Southwest Veterinary Symposium 2018

Philip A. Bushby, DVM
Mississippi State University, Mississippi State, MS, USA

Introduzione

Negli ultimi anni la pratica standard della sterilizzazione degli animali domestici canini e felini è stata messa in discussione. Gli studi di ricerca documentano sia i benefici che i rischi associati all’ovarioisterectomia e alla castrazione, creando un certo livello di confusione nella professione. Alcuni nella professione sostengono di ritardare l’esecuzione di questi interventi o di abbandonarli del tutto, mentre altri sostengono la necessità di una sterilizzazione precoce o pediatrica. Da una parte ci sono le preoccupazioni per l’incidenza di alcune condizioni ortopediche e tumori e dall’altra le preoccupazioni per la sovrappopolazione degli animali e l’eutanasia degli animali senza casa nei rifugi per animali. Chi ha ragione? Cani e gatti dovrebbero essere sterilizzati e c’è un’età ottimale per questi interventi?

La brutta verità

Si stima che tra i 6 e gli 8 milioni di animali siano ammessi nei rifugi per animali negli Stati Uniti ogni anno. Circa il 50% di questi animali viene sottoposto a eutanasia. La maggior parte degli animali eutanasia sono sani, la maggior parte di loro amichevoli, la maggior parte di loro sarebbero perfettamente buoni animali domestici se ci fossero abbastanza case. Ma non ci sono abbastanza case e non finisce qui. Altri milioni di animali vengono uccisi sulle autostrade, muoiono di malattie o di fame. Ognuno di questi animali è la prole di animali di proprietà che non sono stati sterilizzati o castrati da qualche parte nel lignaggio. Molte persone vedono questo come un problema emotivo, ed è emotivo. Ma è molto più di questo. È un problema di salute pubblica, e un rischio per la salute degli animali domestici della gente. È anche un problema finanziario. Miliardi di dollari vengono spesi ogni anno per catturare, curare e infine uccidere cani e gatti indesiderati.

Se si scoprisse una nuova malattia che causa la morte di 3 o 4 milioni di animali domestici di proprietà all’anno, la professione veterinaria si affannerebbe a trovare la causa, a scoprire come trattare, come curare. Conosciamo la causa della sovrappopolazione di animali domestici e conosciamo la cura. Ma questi animali non sono nelle case della gente. Per la maggior parte, sono nascosti. Le morti avvengono nelle stanze sul retro dei rifugi per animali o sulle strade secondarie. Lontano dalla vista del pubblico. Lontano dagli occhi, lontano dal cuore.

La domanda a cui dobbiamo rispondere è: dobbiamo sterilizzare/ castrare, e se sì, quando? A che età bisogna fare gli interventi? Abbiamo visto l’età raccomandata per lo spay/neuter cambiare nel corso degli anni. Nessuna delle raccomandazioni è stata basata su un’analisi completa della ricerca. Infatti, fino a poco tempo fa, c’erano pochissime ricerche sull’impatto dello spay/neuter. Le raccomandazioni sono basate su opinioni, su pregiudizi personali, o sui risultati di pochi studi di ricerca.

Ricerca (a sostegno di Spay Neuter ritardato o Don’t Spay Neuter)

Recenti pubblicazioni di ricerca hanno portato alcuni nella professione a mettere in discussione non solo lo spay/neuter pediatrico, ma lo spay/neuter in generale. Quattro studi della scuola veterinaria UC Davis hanno portato molte persone, veterinari e proprietari di animali, ad esprimere preoccupazione sull’età della sterilizzazione o sull’esecuzione della sterilizzazione stessa. Questi studi sono:

• UC Davis: Studio sul Golden retriever 1 (febbraio 2013)
• UC Davis: Confronto tra Labrador retriever e Golden retriever 2 (2014)
• UC Davis: Castrazione di cani da pastore tedesco 3 (2015)
• UC Davis: Effetti della gonadectomia sul rischio di disturbi immunitari 4 (2016)

Questi articoli riportano studi retrospettivi che hanno esaminato l’incidenza di problemi articolari (rottura del CCL, displasia dell’anca), vari tumori (linfoma, emangiosarcoma, osteosarcoma, tumori dei mastociti) e disturbi immunitari. Hanno riportato vari gradi di aumento dell’incidenza di alcune condizioni ortopediche, neoplastiche e disturbi immunitari nei cani sterilizzati.

Un attento esame di questi documenti, tuttavia, dovrebbe mettere in dubbio l’ipotesi che dovremmo evitare o ritardare la sterilizzazione.

• Mancanza di controllo delle variabili: Nelle migliori ricerche, tutte le variabili sono controllate tranne quella che si sta misurando. Gli studi retrospettivi non possono farlo. Non conosciamo l’impatto della dieta, dello stile di vita, dell’ambiente, delle cure preventive, della genetica o di altri fattori sui risultati di questi studi della UC Davis.
• Popolazione di ricerca di parte: Negli istituti di riferimento i casi gestiti dalle cliniche veterinarie di assistenza primaria non sono rappresentati. Per esempio, il medico privato potrebbe gestire il cane con neoplasia mammaria, piometra o cancro ai testicoli, ma rinviare il caso di osteosarcoma, emangiosarcoma o linfoma. Questo altererebbe totalmente la popolazione di ricerca. La cosa diventa ancora più confusa. Che cosa succede se gli animali sono sterilizzati perché hanno una condizione ortopedica, invece di avere una condizione ortopedica perché sono stati sterilizzati. E complichiamo ancora un po’ le cose. Ci sono due ragioni principali per cui le persone non sterilizzano i loro cani e gatti: vogliono allevarli o non possono permettersi l’intervento. Se qualcuno non può permettersi il costo di una sterilizzazione o castrazione, quali sono le probabilità che portino il loro animale ad un ospedale di riferimento per cure specializzate? Anche in questo caso, si distorce la popolazione della ricerca.
• L’associazione non prova causa ed effetto: Negli ultimi dieci anni, l’incidenza del diabete e il numero di persone che praticano yoga sono entrambi aumentati. Questo non significa che lo yoga causi il diabete o che il diabete faccia sì che la gente voglia fare yoga.
• Piccola dimensione del campione: Gli studi della UC Davis riportano in realtà un numero molto piccolo di casi. La variazione casuale negli studi scientifici deriva dalla distribuzione casuale delle misurazioni. Più piccola è la dimensione del campione, maggiore è la possibilità di imprecisione basata semplicemente sulla variazione casuale.
• Infine, se tutti i risultati degli studi dell’UC Davis dovessero rivelarsi veri, non si può ancora estrapolare da una razza all’altra e certamente non da una specie all’altra. Gli autori della UC Davis lo sottolineano, ma molti nel pubblico o nella professione sembrano ignorare questo fatto.

Il valore di questi studi della UC Davis è che indicano la necessità di ulteriori ricerche, preferibilmente studi prospettici in cui i criteri del caso e gli standard di raccolta dati sono definiti in anticipo e applicati in modo coerente. Ma non giustificano, in questo momento, un cambiamento totale nel processo decisionale di sterilizzazione.

Ci sono fattori chiave che dovrebbero essere considerati quando si discute se sterilizzare o meno o a quale età sterilizzare. Dobbiamo stare attenti a non basare decisioni così importanti su studi con un piccolo numero di animali. In secondo luogo, nel prendere qualsiasi decisione sulle cure mediche o chirurgiche degli animali domestici dovremmo considerare tutti i fattori che influenzano la salute e la longevità, non solo alcuni.

Ricerca (a sostegno di Spay Neuter)

Uno studio dell’Università della Georgia ha analizzato le cartelle di oltre 80.000 pazienti e ha dimostrato che la sterilizzazione è fortemente associata ad una maggiore aspettativa di vita nei cani.5 In questo studio l’aspettativa di vita dei cani sterilizzati, sia maschi che femmine, era aumentata rispetto all’aspettativa di vita dei cani intatti.

• Età media di morte dei cani intatti: 7,9 anni
• Età media di morte dei cani sterilizzati: 9,4 anni
• La sterilizzazione era associata ad un aumento dell’aspettativa di vita dei maschi del 13.8%
• La sterilizzazione è stata associata ad un aumento dell’aspettativa di vita nelle femmine del 26,3%

Mentre la sterilizzazione era associata ad una diminuzione del rischio di morte per alcune cause, come le malattie infettive, era associata ad un aumento del rischio di morte per altre, come il cancro. In questo studio i cani sterilizzati avevano “drammaticamente” meno probabilità di morire per:

• Malattie infettive
• Traumi
• Malattie vascolari
• Malattie degenerative

e i cani sterilizzati avevano più probabilità di morire per:

• Neoplasia
• Malattia immunomediata

Nella categoria neoplasia, la comparsa di carcinoma a cellule transizionali, osteosarcoma, linfoma, tumori a mastociti era maggiore nei cani sterilizzati.

Nella categoria delle neoplasie, l’incidenza del cancro mammario era significativamente diminuita nei cani sterilizzati.

Nell’interpretare quelle che sembrano essere informazioni contrastanti nella letteratura, tenete presente che riconoscere che qualcosa può aumentare l’incidenza di una condizione ha poco valore senza sapere qual è l’incidenza. Raddoppiare o triplicare l’incidenza di una condizione che è estremamente rara, può lasciare la condizione estremamente rara. Basta guardare l’incidenza globale di vari tipi di cancro per riconoscere che aumentare significativamente l’incidenza di un tumore che è relativamente raro lascia ancora quel tumore relativamente raro, mentre diminuire significativamente l’incidenza di un tumore che è comune può rendere quel tumore non comune.

Banfield gestisce oltre 1000 ospedali veterinari che condividono un sistema comune di registrazione medica computerizzata. Ogni anno Banfield rilascia un “State of Pet Health Report”. Nel 2013 quel rapporto era basato sull’analisi dei dati di 2,2 milioni di cani e 460.000 gatti.6 Guardando la longevità rispetto allo stato di sterilizzazione hanno scoperto che:

• I cani sterilizzati hanno vissuto il 23% più a lungo dei cani intatti
• I cani sterilizzati hanno vissuto il 18% più a lungo dei cani intatti
• I gatti sterilizzati hanno vissuto il 39% più a lungo dei gatti intatti
• I gatti sterilizzati hanno vissuto il 62% più a lungo dei gatti intatti

Cosa possiamo concludere finora?

• Cani e gatti sterilizzati vivono più a lungo
• Cani sterilizzati – maggiore incidenza di alcuni tumori
• Cani sterilizzati – minore incidenza di tumori mammari
• Cani sterilizzati possono avere maggiore incidenza di alcune malattie immunitarie
• I cani intatti i cani hanno più probabilità di morire di infezioni e traumi
• In alcune razze i cani sterilizzati sembrano avere una maggiore incidenza di alcune condizioni ortopediche

Forse il riferimento più completo relativo all’età dello spay neuter è un articolo del 2007 di Margaret Root-Kustritz.7 In questo articolo l’autrice riassume la letteratura fino a quella data dettagliando la relazione tra lo stato di sterilizzazione e l’incidenza di malattie tra animali sterilizzati e intatti.

Se potessimo vedere nel futuro di ogni animale potremmo determinare quali animali svilupperanno l’osteosarcoma se sono stati sterilizzati e quali svilupperanno la neoplasia mammaria o la piometra se non lo sono. Potremmo quindi prendere la decisione migliore per ogni animale. Mancando questa capacità, dovremmo fare le nostre raccomandazioni in base alle dinamiche della popolazione. Negli Stati Uniti, circa l’80% dei cani femmina sono sterilizzati. L’incidenza della neoplasia mammaria è del 4% ma è quasi esclusivamente nei cani intatti, praticamente lo 0% nei cani sterilizzati. Rendendo l’incidenza nei cani intatti quasi il 20%, 100 volte l’incidenza dell’osteosarcoma allo 0,2%. Alcuni articoli dicono che la sterilizzazione raddoppia il rischio di osteosarcoma. Ma ancora una volta l’80% dei cani negli Stati Uniti sono sterilizzati. Quindi quell’effetto di “raddoppio” è essenzialmente già rappresentato nella statistica dello 0,2%.

Se si somma l’incidenza riportata di tutte le condizioni che sono considerate gravi o moderatamente gravi e in cui l’incidenza è aumentata nei cani sterilizzati, il totale è 3,0%. La probabilità che un cane sterilizzato si ammali di una di queste condizioni è del 3,0% contro le probabilità che una femmina intatta si ammali di neoplasia mammaria al 20% o di piometra al 24%.

Non si possono semplicemente prendere decisioni di sterilizzazione basate sul potenziale impatto della sterilizzazione solo su una piccola manciata di condizioni o malattie. Dovete prendere in considerazione il potenziale impatto della sterilizzazione sulla salute generale e la longevità dell’animale.

Nel 2017 la dottoressa Kustritz ha aggiornato quell’articolo per includere le ricerche rilevanti dal 2007.8

Il punto chiave del suo ultimo articolo è questo. La questione dell’effetto della gonadectomia sulla salute è una questione di causalità: la gonadectomia a certe età causa o previene specifici problemi di salute? Definire un’associazione non è sufficiente, se lo fosse pensate al numero di persone che praticano yoga che si ammalerebbero di diabete. A questo punto, nessuno degli articoli che documentano l’incidenza documenta la causalità. La ricerca non c’è. Per determinare adeguatamente la causalità, è necessario:

• Test clinici randomizzati
• Selezione imparziale dei soggetti
• Dimensione adeguata
• Misurazione accurata e precisa dei fattori di interesse
• Controllo adeguato dei fattori di confondimento
• Valutazione critica &cauta dei risultati

Quando leggi la letteratura scientifica, cerca questi. Riconoscete che quando uno di questi è compromesso, lo sono anche i risultati. Abbiamo bisogno di più ricerca; più ricerca di qualità!

Spay Neuter (gatti, gatti pediatrici e cani)

Sembra che la maggior parte degli studi si sia concentrata sui cani, ma che dire dei gatti e della sterilizzazione pediatrica? Alcuni studi del Texas AM e della Cornell hanno esaminato specificamente gli effetti medici e comportamentali associati alla sterilizzazione precoce e hanno concluso che non vi erano gravi effetti medici o comportamentali a lungo termine associati alla sterilizzazione precoce nei cani e nei gatti.9-11

Studi epidemiologici del 1981 e del 2005 documentano un’incidenza significativamente più bassa di neoplasia mammaria nelle gatte quando vengono sterilizzate prima del loro primo ciclo di calore.12,13 Dato che il tempo medio di sopravvivenza delle gatte con neoplasia mammaria è generalmente inferiore a 1 anno e che fino al 96% dei tumori mammari nelle gatte sono maligni, la riduzione dell’incidenza della neoplasia mammaria è molto significativa. Uno studio del 1997 ha documentato un minor numero di anestesie e complicazioni chirurgiche nei gatti sterilizzati sotto le 12 settimane di età rispetto a quelli sterilizzati a 6 mesi o più.14 La teoria che la castrazione dei gatti maschi prima della maturità sessuale rende il pene più piccolo e predispone all’ostruzione del tratto urinario si è dimostrata falsa. In uno studio del 1996, la dottoressa Margaret Root Kustritz e Shirley e Gary Johnston non hanno dimostrato alcuna differenza nel diametro dell’uretra tra i gatti castrati a 7 settimane, castrati a 7 mesi o lasciati intatti.15 Nessuno degli studi a breve o a lungo termine ha dimostrato un aumento dell’incidenza di ostruzione urinaria nei gatti maschi castrati.

Uno studio prospettico su 800 gattini che ha confrontato quelli sterilizzati tra le 8 e le 12 settimane di età con quelli sterilizzati tra i 6 e i 9 mesi non ha trovato alcuna prova che l’età al momento della sterilizzazione avesse alcun effetto sul numero o sul verificarsi di comportamenti potenzialmente indesiderati.16

Feline Fix by Five

Nel 2016 la Veterinary Task Force on Feline Sterilization è stata convocata per esaminare specificamente i problemi di sterilizzazione nei gatti. Ciò che hanno scoperto è che far sterilizzare le gatte prima del loro primo ciclo di calore:

• Riduce significativamente il rischio di carcinoma mammario
• Elimina le emergenze riproduttive come la piometra e la distocia
• Previene le gravidanze indesiderate che possono verificarsi già a 4 mesi di età
• Potenzialmente diminuisce i problemi comportamentali legati alla rinuncia del gatto.

Nel 2017 l’AMVA ha formalmente approvato il concept paper sviluppato dalla Veterinary Task Force on Feline Sterilization che raccomanda di sterilizzare i gatti prima dei 5 mesi di età. Approvazioni sono arrivate anche dall’American Animal Hospital Association, The Feline Practitioners Association, l’Association of Shelter Veterinarians, The Winn Feline Foundation, The Catalyst Council, The International Cat Association, The Cat Fanciers Association e PetSmart Charities. La campagna Feline Fix by Five è stata sviluppata nel tentativo di educare il pubblico e la professione veterinaria sui benefici della sterilizzazione dei gatti prima dei 5 mesi di età.

The Shelter World

Il nostro programma alla Mississippi State University porta gli studenti nei rifugi per animali dai primi anni ’90. Abbiamo ottenuto una clinica veterinaria mobile nel 2007 e una seconda clinica mobile nel 2013. Dal 2007 abbiamo eseguito oltre 70.000 interventi di sterilizzazione e castrazione. Quasi il cinquanta per cento di questi interventi sono pediatrici. Attualmente serviamo 25 rifugi per animali/gruppi umanitari nel Mississippi settentrionale. Nel 2007, i rifugi che abbiamo servito avevano un tasso di eutanasia sia nei cani che nei gatti superiore al 60%. Nel 2016, i tassi di eutanasia erano scesi al 20% nei cani e al 34% nei gatti.

Humane Alliance (ora chiamata ASPCA Spay Neuter Alliance) è, forse, la più grande clinica di sterilizzazione ad alto volume del mondo. Humane Alliance è stata fondata nel 1994 ad Asheville, NC, un’area con una popolazione umana in rapida crescita negli ultimi 20 anni e, statisticamente, anche una popolazione di animali domestici in rapida crescita. Negli oltre 20 anni da quando Humane Alliance ha iniziato ad eseguire le sterilizzazioni, c’è stata una riduzione del 75% nell’accettazione e del 79% nell’eutanasia nei rifugi per animali locali.

Un centro di cura degli animali nel Tennessee orientale ha eseguito oltre 55.000 interventi di sterilizzazione dal 2007. In questo periodo, hanno registrato un aumento costante del tasso di rilascio di animali vivi dal loro rifugio, una diminuzione dell’assunzione di cani e gatti e una diminuzione dell’eutanasia.

Il ritorno della trappola e della castrazione è un metodo crescente di controllo delle popolazioni di gatti selvatici e gli studi mostrano che le aree che hanno implementato il ritorno della trappola e della castrazione hanno ridotto significativamente l’assunzione nei rifugi e l’eutanasia dei gatti.17,18

Come si fa a decidere?

Le decisioni relative a se e quando sterilizzare devono essere basate innanzitutto sulla situazione di vita dell’animale: è in una casa o è senza casa? E in secondo luogo su una valutazione di tutte le relazioni note tra stato riproduttivo e salute e longevità, non solo alcune. Quando si prendono decisioni relative all’aumento o alla diminuzione dell’incidenza di una condizione dobbiamo considerare quale sia l’incidenza complessiva e l’impatto del cambiamento.

Questo è ciò che sembra sapere.

• Nell’ambiente dei rifugi, lo spay/neuter aumenta i tassi di adozione, riduce l’ingresso nei rifugi e riduce l’eutanasia.
• Ci sono diverse condizioni che hanno una bassa incidenza in cui l’incidenza può aumentare con la sterilizzazione. Queste condizioni includono:
  • Neoplasia prostatica
  • Carcinoma a cellule transizionali
  • Osteosarcoma
  • Diabete mellito
  • Ipotiroidismo
• La sterilizzazione diminuisce o elimina il rischio di diverse condizioni che hanno alta incidenza:
  • Neoplasia mammaria
  • Piometra
  • Ipertrofia prostatica benigna
  • Neoplasia testicolare
• La sterilizzazione può essere associata ad un aumento di incidenza di:
  • Rottura del crociato cranico
  • Displasia dell’anca
  • Displasia del gomito
  • in alcune razze di cani
• La sterilizzazione aumenta significativamente la speranza di vita nei cani e nei gatti.

Raccomandazioni

Per gli animali da rifugio, lo spay/neuter è prima dell’adozione.

Per i gatti, ci sono pochi effetti avversi documentati dello spay/neuter nei gatti e molti effetti positivi documentati. Le gatte femmine possono andare in calore dai 4 mesi e mezzo ai 5 mesi. Sterilizzare o castrare prima dei 5 mesi di età.

Per i cani di proprietà il proprietario deve prendere una decisione informata basata sulla specie, la razza, l’uso previsto e le conoscenze mediche attuali. Per la maggior parte delle razze, l’effetto protettivo della sterilizzazione prima del primo ciclo di calore sulla neoplasia mammaria supera di gran lunga i potenziali rischi associati ad altri tumori e condizioni ortopediche.

Per i cani femmine di proprietà, la sterilizzazione deve avvenire prima dei 5 mesi di età.

Per i cani maschi di razza grande da compagnia – le preoccupazioni ortopediche possono prevalere su tutte le altre – la sterilizzazione/neutralizzazione dopo la fine della crescita a 15-18 mesi.

Per i cani maschi di grossa taglia di proprietà che vagano liberamente – i problemi di popolazione possono superare tutti gli altri – sterilizzare prima dei 5 mesi di età.

Per i cani maschi di piccola taglia di proprietà – nessuna prova al momento per problemi ortopedici – castrare prima della maturità sessuale – 5 mesi.

Conclusioni

C’è ancora molto che non sappiamo sull’impatto di sterilizzazione e castrazione. Dobbiamo quindi rimanere sempre aperti a nuove informazioni man mano che la ricerca continua e, se necessario, cambiare idea. Nel fare questo dobbiamo, comunque, essere sempre disposti a guardare criticamente le nuove informazioni per determinare se le conclusioni sono valide basate sui dati della ricerca.

Sommario dei punti chiave

• Non possiamo prendere decisioni di sterilizzazione basate sull’impatto della sterilizzazione su una piccola manciata di malattie. Deve prendere in considerazione l’impatto sulla salute generale e la longevità dell’animale.
• Per determinare causa ed effetto
  • Studi clinici randomizzati
  • Selezione imparziale dei soggetti
  • Dimensione adeguata
  • Misurazione accurata e precisa dei fattori di interesse
  • Controllo adeguato dei fattori di confondimento
  • Prudente &valutazione critica dei risultati
• Quando si prendono decisioni relative all’aumento o alla diminuzione dell’incidenza di una condizione, deve considerare qual è l’incidenza complessiva e qual è il cambiamento

Sommario delle raccomandazioni

Tabella 1. Età raccomandate per sterilizzare o castrare

Specie	Pay o castrare
Cane o gatto in rifugio	Prima all’adozione (a partire da 6 settimane di età)
Gatto (maschio o femmina)	Prima dei 5 mesi di età
Cane (razza piccola, maschio o femmina)	Prima dei 5 mesi di età
Cane (femmina di razza grande)	Prima dei 5 mesi di età
Cane (maschio di razza grande – in libertà)	Prima dei 5 mesi di età
Cane (maschio di razza grande – animale domestico)	Dopo la chiusura delle placche di crescita: 15-18 mesi

1. Torres de la Riva G, Hart BL, Farver TB, et al. Sterilizzazione dei cani: effetti sui disturbi articolari e sui tumori nei golden retriever. PLoS One. 2013;8(2).

2. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. Effetti a lungo termine sulla salute della castrazione dei cani: confronto tra Labrador retriever e golden retriever. PLoS One. 2014;9(7).

3. Hart BL, Hart LA, Thigpen AP, Willits NH. La castrazione dei cani da pastore tedesco: disturbi articolari associati, tumori e incontinenza urinaria. Vet Med Sci. 2016:1-9. doi:10.1002/vms3.34.

4. Sundburg CR, Belanger JM, Bannasch DL, et al. Gonadectomy effects on the risk of immune disorders in the dog: a retrospective study. BMC Vet Res. 2016;12(1):278. doi:10.1186/s12917-016-0911-5.

5. Hoffman JM, Creevy KE, Promislow DE. La capacità riproduttiva è associata alla durata della vita e alla causa della morte nei cani da compagnia. PLoS One. 2013;8(4).

6. Banfield. Banfield State of Pet Health Report… www.banfield.com/Banfield/media/PDF/Downloads/soph/Banfield-State-of-Pet-Health-Report_2013.pdf. Pubblicato 2013. (VIN editor: il link originale è stato modificato il 8/7/18)

7. Root Kustritz MV. Determinazione dell’età ottimale per la gonadectomia di cani e gatti. J Am Vet Med Assoc. 2007;231(11):1665-1675. doi:10.2460/javma.231.11.1665.

8. Root Kustritz M, Slater MR, Weedon GR, Bushby PA. Determinazione dell’età ottimale per la gonadectomia nel cane: una revisione critica della letteratura per guidare il processo decisionale. Clin Theriogenol. 2017;9(2):167–211.

9. Howe LM, Slater MR, Boothe HW, et al. Risultato a lungo termine della gonadectomia eseguita in età precoce o tradizionale nei gatti. J Am Vet Med Assoc. 2000;217(11):1661-1665. www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11110455.

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11. Spagna CV, Scarlett JM, Houpt KA. Rischi e benefici a lungo termine della gonadectomia precoce nei cani. J Am Vet Med Assoc. 2004;224(3):380-387.

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18. Levy JK, Isaza NM, Scott KC. Effetto della trappola-neuter-return mirata ad alto impatto e dell’adozione dei gatti della comunità sull’ingresso dei gatti in un rifugio. Vet J. 2014;201(3):269-274. doi:http://dx.doi.org/10.1016/j.tvjl.2014.05.001.